UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
DEPARTAMENTO DE BOTÂNICA, ECOLOGIA E ZOOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
MESTRADO EM ECOLOGIA
LUCAS VIEGAS FRANCISCO
O efeito de invertebrados aquáticos na decomposição de detritos foliares: uma
meta-análise
Natal
2014
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LUCAS VIEGAS FRANCISCO
O efeito de invertebrados aquáticos na decomposição de detritos foliares: uma meta-
análise
Natal
2014
Dissertação de Mestrado apresentada ao
Programa de Pós-Graduação em Ecologia do
Centro de Biociências da Universidade Federal
do Rio Grande do Norte, como um dos
requisitos à obtenção do título de Mestre em
Ecologia.
Orientador: Prof. Dr. Adriano Caliman
Co-orientadora: Profa. Dra. Luciana Carneiro
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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE
BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA MESTRADO EM
BIOECOLOGIA AQUÁTICA
O efeito de invertebrados aquáticos na decomposição de detritos foliares: uma meta-
análise
LUCAS VIEGAS FRANCISCO
Esta versão da dissertação, apresentada pelo aluno LUCAS VIEGAS FRANCISCO ao
Programa de Pós-Graduação em Ecologia do Departamento de Oceanografia e Limnologia,
do Centro de Biociências, da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, foi julgada
adequada e aprovada, pelos Membros da Banca Examinadora para a conclusão do Curso e
obtenção do título de Mestrado em Ecologia.
MEMBROS DA BANCA EXAMINADORA:
___________________________________________
Profa. Dra. Luciana Silva Carneiro DBEZ / CB / UFRN
___________________________________________
Prof. Dr. André Megali Amado DBEZ / CB / UFRN
___________________________________________
Prof. Dr. Albert Luiz Suhett Ecologia / UEZO
___________________________________________
Natal/RN, 4 de julho de 2013.
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LUCAS VIEGAS FRANCISCO
O efeito de invertebrados aquáticos na decomposição de detritos foliares: uma meta-
análise
Dissertação de Mestrado apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia do Centro
de Biociências da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como um dos requisitos à
obtenção do título de Mestre em Ecologia.
COMISSÃO JULGADORA
Profa. Dra. Luciana Silva Carneiro
DBEZ/UFRN (Presidente)
Prof. Dr. André Megali Amado
DBEZ/UFRN (Presidente)
Prof. Dr. Albert Luiz Suhett
Aprovada em 4 de julho de 2013.
Local de defesa: Sala ?, Centro de Biociências, campus da Univerisdade Federal do Rio
Grande do Norte.
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AGRADECIMENTOS
Ao Dr. Adriano Caliman, que muito me ensinou, contribuindo para meu crescimento
científico e intelectual, especialmente estimulando o autodidatismo.
À Dra. Luciana Carneiro, que além de contribuir para o trabalho, acrescentou ao meu
crescimento científico pelo estímulo de duras crises de crescimento.
Aos professores membros da banca de avaliação deste trabalho, Dr. Albert Suhett (UEZO),
Dr. André Megali e Dra. Luciana Carneiro (UFRN).
Ao Dr. Sidinei Magela Thomaz, pela modéstia na indicação para eu fazer mestrado em
Ecologia na UFRN.
Aos incontáveis companheiros de curso e professores que me auxiliaram academicamente – à
cooperação no universo acadêmico.
À Universidade Federal do Rio Grande do Norte, pela oportunidade de realização do curso de
mestrado.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior, pela concessão da bolsa de
mestrado.
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Título: O efeito dos invertebrados aquáticos na decomposição de detritos foliares: uma meta-
análise
Resumo:
Até o momento não há um estudo que objetivou sintetizar a magnitude e variação do
papel dos invertebrados sobre a decomposição do detrito foliar em ambientes
aquáticos. Existe uma falta de conhecimento sobre qual é o impacto geral desses
organismos na decomposição foliar. Além do mais, existem controvérsias sobre como
e quais devem ser os fatores mais influentes nesse processo ecológico. Por exemplo,
em relação ao gradiente latitudinal ou térmico, ou ainda o tipo de metodologia
empregada para avaliar o efeito dos invertebrados aquáticos pode e deve alterar o
papel de diferentes grupos de decompositores e consequentemente o papel relativo dos
invertebrados sobre a decomposição foliar. Desse modo, o objetivo deste estudo foi
através de uma abordagem meta-analítica, entender como estes organismos afetam a
decomposição do detrito foliar em ecossistemas aquáticos, e como este efeito varia de
acordo com fatores ecológicos e metodológicos. Através da avaliação das taxas de
decaimento exponencial (k) na presença e ausência de invertebrados 104 estudos
independentes satisfizeram nosso critério de seleção e foram incluídos no banco de
dados. A fim de tornar a amostra representativa, foram incluídas apenas as variáveis
presentes em mais de 90% dos estudos. Não observou-se viés de publicação nos
dados, entretanto, observou-se um decréscimo do efeito dos invertebrados ao longo do
tempo, indicando que experimentos curtos revelam altas taxas relativas de detritivoria
enquanto os longos apresentam taxas menores. Como esperado, estes resultados
revelam que a presença dos invertebrados acelera a decomposição foliar. Além disso,
a magnitude do efeito em escala global é consistente e não difere em relação ao tipo de
ecossistema (lótico ou lêntico), temperatura ou latitude. Portanto, esta análise
contradiz o argumento que invertebrados tem um maior papel na decomposição em
ecossistemas de altas latitudes enquanto microrganismos deveriam ser mais
importantes mais próximo aos trópicos. A falta de relação das magnitudes do efeito e a
temperatura contradiz a previsão de alguma proporcionalidade entre esta variável e o
papel relativo dos invertebrados na detritivoria. Considerando a distribuição das
magnitudes de efeito, não observou-se nenhum viés quanto aos diferentes métodos de
exclusão dos invertebrados (malhas, campo elétrico ou inseticida) ou ainda quanto a
diferença entre as malhas (fina e grossa) nos estudos em litterbags. O que contrasta
com parte da literatura, onde estes parâmetros metodológicos revelam algum efeito de
tendenciosidade. Entretanto, é difícil afirmar que não existem efeitos aditivos do tipo
de exclusão experimental pois existe uma escassez na quantidade de experimentos
com inseticidas e campo elétrico. Além dos fatores metodológicos, outros fatores
interferem significativamente na decomposição mediada por invertebrados, como a
origem do detrito (alóctone ou autóctone) e a duração experimental. Provavelmente
outros fatores que poderiam explicar o efeito dos invertebrados na decomposição
foliar, como qualidade nutricional do detrito e características bioquímicas da água, não
foram incluídos nesta análise devido um insuficiente número de dados disponíveis
para uma síntese consistente. Esta síntese conclui que o papel dos invertebrados
detritívoros deveria ser incluída em modelos biogeoquímicos, considerando o ciclo de
nutrientes. Mais especificamente, estes modelos deveriam incorporar fatores mais
estudados como a origem do detrito e a duração experimental.
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Title: The effect of aquatic invertebrates on leaf litter decomposition – a meta-analysis
Abstract:
There is no study aimed to synthesize the magnitude and variation of aquatic
invertebrates for the decomposition of leaf litter in aquatic ecosystems. Furthermore,
there is also a lack of knowledge about what is the overall impact of these small
organisms on leaf decomposition. Moreover, there are a number of controversies that
are the most influential factors on one of the most important processes of aquatic
ecology. For example, the influence of latitude and temperature or yet the
methodology employed for measuring the effect of the aquatic detritivorous
invertebrates. Therefore the aim of our study was, through a meta-analytic review,
understand how these organisms affect the decomposition of foliar detritus in aquatic
ecosystems, and how this effect varies according to the methodological and
environmental parameters most used. Through the evaluation of decomposition rates
(k) in the presence and absence of these invertebrates 104 independent studies satisfied
our selection criteria and were included in the database. To intention present
representativeness of the sample, each used parameter in this analysis need to be
present in over 90% of the selected studies. No publication bias was detected,
although we verified a significant decrease in the invertebrate decomposition effect in
longer experimental duration, indicating that short experiments reveal higher
detritivoria while longer experiments manifest lower mass loss. As expected, these
results cast reveal that in general the presence of invertebrates accelerates the
decomposition process. Furthermore the global effect size, these effect are consistent
and do not differ in relation to aquatic ecosystem types (lotic, lentic or marine),
temperature or latitude of the experiments, even presenting a slight increase
importance of invertebrates in the decomposition process toward lower latitudes.
Therefore, this analysis contradicts the argument that invertebrates have a greater role
in the decomposition of aquatic ecosystems at higher latitudes while microorganisms
would be more important at minors. Temperature result also contradicts the preview
and results of this and other reviews where it could reveal some variation of
invertebrate effect. No weakness of invertebrate exclusion methods (mesh bags,
electric field or toxic) or even the standardized mesh bag difference (a standardized
difference between coarse and fine mesh bags) was found. In contrast to the most of
literature, these parameters did not show any significant relationship with the effect
size. However should be difficult affirm there is no additive effects of experimental
exclusion or also standardized mesh size difference. Conversely, other factors interfere
significantly in the decomposition mediated by invertebrates such as detritus origin
(allochthonous or autochthonous) and experimental duration. Probably other
parameters besides the not included in this analysis could explain the effect of
invertebrates on leaf decomposition, however an insufficient number of available
parameters hamper this assay. We conclude that this synthesis indicates that the role of
detritivorous invertebrates should be included in biogeochemical models, which
consider nutrient cycling in temperate or tropical aquatic ecosystems. More
specifically these models should incorporate environmental parameters such as
detritus origin, as well methodological parameters such as experimental duration.
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Sumário
1. INTRODUÇÃO .................................................................................................................... 8
1.1 Controvérsias .................................................................................................................... 9
1.2 Fatores que influenciam a decomposição foliar aquática ............................................... 11
1.3 Objetivos ........................................................................................................................ 15
1.4 Hipóteses ........................................................................................................................ 15
2. MATERIAIS E MÉTODOS...............................................................................................15
2.1. Busca e seleção dos trabalhos ....................................................................................... 15
2.2 Métrica utilizada para esta meta-análise ........................................................................ 18
2.3 Co-variáveis ................................................................................................................... 20
2.4 Análises estatísticas e Testes de heterogeneidade .......................................................... 22
3. RESULTADOS ................................................................................................................... 23
4. DISCUSSÃO ....................................................................................................................... 32
4.1 Magnitude do efeito global ............................................................................................ 32
4.2 Co-variáveis ambientais e metodológicas ...................................................................... 34
5. CONCLUSÃO .................................................................................................................... 38
5. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ............................................................................. 40
6. ANEXOS ............................................................................................................................. 51
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1. INTRODUÇÃO
A decomposição da matéria orgânica vegetal é um processo central no que se refere a
ciclagem e estoque de nutrientes (Hieber & Gessner 2002). Aproximadamente 120 bilhões de
toneladas de carbono por ano são incorporados em ambientes terrestres pelo processo de
produção primária (Beer et al. 2010). Entretanto apenas uma pequena fração do carbono
fixado nos produtores primários terrestres é removido via herbivoria (e.g. Cebrian 1999,
Cebrian & Lartigue 2004) ou é imobilizada em solos e sedimentos de ecossistemas aquáticos
adjacentes (Boyero et al. 2011). Portanto, a maior parte da produção primária terrestre é
decomposta pela ação de micro e macrorganismos decompositores - um processo importante
para a redisponibilização de nutrientes inorgânicos novamente à cadeia produtiva.
A decomposição foliar é o processo chave dirigido por assembleias de consumidores
que promovem ascensão trófica da matéria orgânica presente no detrito vegetal (Webster &
Benfield 1986). Estes organismos podem ser distinguidos em invertebrados detritívoros e
microrganismos decompositores, em especial fungos e bactérias (Cummins & Klug 1979).
Além de incrementar sua biomassa, os decompositores geram compostos inorgânicos e
matéria orgânica particulada ou dissolvida (Webster & Benfield 1986, Gessner et al. 1999,
Chung & Suberkropp 2008). De modo geral, os macrodetritívoros atuam no sequestro e
sedimentação do carbono detrital através do aumento de sua biomassa e egestão
respectivamente, enquanto os microrganismos decompositores operam na mineralização do
carbono orgânico (ver Boyero et al. 2011).
Os fragmentadores são o primeiro grupo de macrodetritívoros a decompor o folhiço
(Wantzen et al. 2008), importantes para o processo de decomposição em ambientes aquáticos,
tornam o detrito mais exposto a colonização microbiana (Webster & Benfield 1986, Abelho
2001, Gonçalvez 2007, Wantzen & Wagner 2006). Invertebrados demonstram uma
alimentação preferencial por matéria orgânica detrital mais lábil e colonizada por
microrganismos (i.e. baixas razões C:N e C:P; Graça et al. 2001, Swan & Palmer 2006). Este
condicionamento microbiano (Cummins 1974; Bärlocher & Kendrick 1975, (Golladay et al.
1983, Wrigth & Covich 2005) resume-se ao enriquecimento nutricional do detrito através da
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incorporação de nutrientes na biomassa dos microrganismos decompositores colonizadores
(e.g. Krauss et al. 2011). Desse modo, os microrganismos decompositores são consumidos e
até certo ponto competem com os invertebrados (Robinson et al. 1998, Graça 2001, Wantzen
e Wagner 2006, Kominoski et al. 2011).
1.1 Controvérsias
Considerando a importância dos invertebrados para a decomposição foliar, alguns
estudos constataram que predominantemente o grupo dos fragmentadores, ou shredders, tem
um significativo papel no processo de decomposição do detrito foliar (Gessner et al. 1991,
Bird & Kaushik 1992, Albariño & Balseiro 1998, Proffitt & Devlin 2005, Cheshire et al.
2005, Chara et al. 2007, Dudgeon & Gao 2011), enquanto outros trabalhos apontam que a
presença desse grupo tem pouco ou nenhum efeito sobre o processo de decomposição (Rowe
et al. 1996, Mathuriau & Chauvet 2002, Wantzen & Wagner 2006, Gonçalves et al. 2006 e
2007, Rincón & Santelloco 2009, Menendez 2009). Seria esperado que existissem variações
desse efeito ao considerar-se, por exemplo, fatores como a densidade de detrito (e.g. Webster
& Benfield 1986, Dobson et al. 2002, Cheshire et al. 2005) e de detritívoros (e.g. Fazi &
Rossi 2000, Gonçalves et al. 2007, revisado por Webster & Benfield 1986), as estações do
ano (Pozo et al. 1997), o tipo de ecossistema (i.e lêntico ou lótico) ou região climática onde se
encontra (Stout & Coburn 1989, Sponseller & Benfield 2001). Graça & Canhoto (2006)
admitem que fatores abióticos explicariam a diferença entre os extremos de latitude, tropical e
temperado, além de características relacionadas à disponibilidade e qualidade do detrito foliar.
Entretanto, o fato é que não há um consenso quantitativo sobre qual o papel global dos
invertebrados detritívoros (Graça 2001, Hieber & Gessner 2002, Graça & Canhoto 2006),
tampouco os possíveis fatores que mudam sua dominância nas comunidades detritívoras
(Hieber & Gessner 2002) e consequentemente influenciam a decomposição. Ainda de acordo
com Graça e Canhoto (2006), a possibilidade da onipresença dos fungos em ambientes
lóticos, com a densidade de invertebrados afetada por outros fatores, como qualidade e
quantidade de detrito, deveria explicar a irrelevância ou importância desse grupo nos
diferentes sistemas heterotróficos.
Tem sido proposto que a decomposição foliar é determinada pelos mesmos fatores em
ecossistemas aquáticos continentais e sob este aspecto não faria sentido distinções ecológicas
dos termos tropical e temperado (ver Boulton et al. 2008). Entretanto, se os fatores que
regulam são os mesmos, e estes variam entre regiões, poderia ser esperada diferença entre as
regiões. Quanto aos invertebrados bentôncios, acredita-se que a decomposição mediada por
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este grupo varie consideravelmente entre diferentes ecossistemas aquáticos do que em relação
a decomposição pelos microrganismos, o que poderia ser resultado de uma maior
variabilidade da comunidade formada por esse tipo de organismo (e.g. Webster & Benfield
1986, Irons et al. 1994, Hieber & Gessner 2002, Pozo et al. 2011). Considerando uma baixa
densidade e diversidade de invertebrados nos trópicos (ver Dobson et al. 2002), a presença e
atuação desses organismos deveria ser mais importante na faixa temperada, levando a maiores
taxas de decomposição na região temperada (ver Irons et al. 1994, Wantzen & Wagner 2006).
Por outro lado, alguns estudos constatam o inverso - a decomposição por microrganismos é
relativamente mais afetada pela temperatura do que a decomposição pelos invertebrados,
gerando maiores taxas de decomposição por ação dos microrganismos nos trópicos (ver Dang
et al. 2009, Boyero et al. 2011), levando a uma conclusão contrária à de Irons et al. (1994) e
Wantzen & Wagner (2006) a respeito do papel dos invertebrados. Entretanto, alguns trabalhos
comparativos ainda constataram colonização e atividades microbianas menores em ambientes
tropicais (e.g. Ferreira et al. 2011), o que contraria a primeira hipótese de um papel maior
desse grupo nos trópicos. Ou seja, a detritivoria pelos invertebrados tropicais em geral parece
ter pequena importância (e.g. Pringle & Ramírez 1998, Rosemond et al. 1998, Mathuriau &
Chauvet 2002, Capello et al. 2004, Wright & Covich 2005, Rueda-Delgado et al. 2006).
Porém, existe uma limitação de dados referentes à região tropical, restringindo uma
comparação simples e direta com a região temperada. Numa revisão narrativa, (explicar
revisão narrativa), com ampla descrição do papel dos invertebrados na decomposição de
detritos em riachos admite-se que a maioria dos estudos (79,5%, n=47) sobre o papel de
invertebrados aquáticos na decomposição foram conduzidos em ecossistemas de clima
temperado (ver Graça 2001). Segundo Scheiner & Gurevitch (2001), se uma coleção de
estudos é enviesada ou incompleta, as conclusões da análise dessa coleção seriam suspeitas ou
no mínimo limitadas.
Diante de tais controvérsias (i.e. o papel global dos invertebrados) e lacunas (i.e. o
viés de estudos temperados), é fundamental um estudo global que pondere a grande
quantidade de estudos realizados ao longo de uma vasta quantidade de ecossistemas
aquáticos, numa abordagem quantitativa robusta que permita não apenas entender a
importância dos invertebrados para o processo de decomposição, mas que considere e avalie a
importância de fatores geográficos, ecológicos e metodológicos como potenciais interagentes
capazes de afetar a variação deste processo.
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1.2 Fatores que influenciam a decomposição foliar aquática
A decomposição em ambientes aquáticos pode ser determinada por fatores abióticos,
como temperatura, tipo de ecossistêma, pH e estado trófico (Dangles et al. 2004, Rincón et al.
2009, Dang et al. 2009, Ferreira & Chauvet 2011, Woodward et al. 2012) e características do
detrito como a estequiometria de nutrientes e presença de compostos químicos inibidores da
ação dos decompositores, como lignina e taninos (Hunter et al. 2003, Lartigue 2004);
características relacionadas aos decompositores, como densidade, composição e riqueza de
espécies (Abelho 2001, Hieber & Gessner 2002). Além disso, pode-se considerar fatores
biogeográficos como a latitude - uma variável que incorpora fatores abióticos (e.g.
temperatura), ecológicos (e.g. produtividade) e evolutivos (e.g. tempo de especiação).
Considerando a latitude, ao incorporar vários fatores, enumeram-se alguns aspectos
que influenciam ou devem influenciar o papel dos invertebrados detritívoros na região
temperada em relação à tropical. Primeiro, a maior previsibilidade de eventos sazonais e
hidrológicos na região temperada influencia a disponibilidade de detrito foliar e parece
interferir na distribuição dos invertebrados detritívoros (Pozo et al. 1998, Graça et al. 2005).
A constância na disponibilidade do detrito foliar como recurso ao longo do ano em ambientes
tropicais tem sido utilizada para explicar a escassez de invertebrados especializados em
detritivoria (e.g. Gonçalves Jr. et al. 2007), onde predominam organismos onívoros. Segundo,
a hipótese da adaptação dos insetos aquáticos para as águas frias (Irons et al. 1994), que
considera uma maior densidade (Yule et al. 2009) e diversidade desse grupo nas frias águas
temperadas (Wiggins & Mackay 1978, Balian et al. 2008), seria esperado uma maior
atividade dos invertebrados nas regiões de baixa temperatura e grandes altitudes. Terceiro, de
acordo com a teoria metabólica (e.g. West et al. 1997, Brown et al. 2004) a maior temperatura
nos trópicos favorece a uma maior atividade biológica por parte dos microrganismos
decompositores (Boulton et al. 2008), como bactérias e fungos, enquanto que sobre os
organismos maiores há um papel relativamente menor. Quarto, a maior temperatura (comum
nos trópicos) favorece a uma aceleração da atividade de microrganismos decompositores,
deplecionando o oxigênio (e.g. Lewis et al. 1996, Connolly et al. 2004), o que pode limitar o
estabelecimento de macroconsumidores na zona bentônica. Quinto, considerando que os
detritívoros tropicais são predominantemente macroconsumidores, ou seja, maiores que seus
equivalentes funcionais da região temperada (ver Moulton et al. 2010), espera-se que o
método de estudo com litterbags subestime o papel do grupo nos trópicos ao impedir o acesso
dessa fauna maior (como camarões, ver discussão), mesmo na malha grossa (Ardón et al.
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2009), que deveria permitir a entrada de macroconsumidores. O último aspecto que deve
influenciar o papel dos invertebrados detritívoros na região temperada em relação à tropical é
o aumento de defesas (químicas e estruturais) contra herbivoria em plantas tropicais em
relação às plantas da região temperada (Irons et al. 1994, Wantzen & Wagner 2006, Li &
Dudgeon 2008) que possivelmente afeta a contribuição dos invertebrados na decomposição ao
deslocá-los para outras fontes de alimento menos refratárias.
As diferenças físicas, ecológicas e evolutivas existentes entre os diferentes tipos de
ecossistemas aquáticos (i.e. marinho, lênticos e lóticos) também podem ser um importante
fator capaz de determinar a importância dos invertebrados para a decomposição da matéria
orgânica. Para os ecossistemas continentais, o fluxo hidrológico é um parâmetro que pode
interferir direta e indiretamente no processo de decomposição foliar (e.g. Abelho 2001, Paul
et al. 2006, Boulton et al. 2008). Fatores relacionados a correnteza como a retenção (Canhoto
& Graça 1998, Graça et al. 2005), solubilização, lixiviação, deposição e fragmentação do
detrito foliar (Langhans et al. 2008), naturalmente diferem entre o ecossistema lótico e o
lêntico. O fluxo favorece ainda à oxigenação e a desestratificação térmica da coluna d’água,
aspectos que contribuem com a atividade aeróbica, predispondo à presença de invertebrados
detritívoros (e.g. Crenshaw & Valett 2002, Piscart et al. 2011). Outro aspecto importante entre
os ecossistemas lótico e lêntico é a diferença na razão margem/lâmina d’água. Ela predispõe
respectivamente a um menor ou maior contato com o detrito de origem terrestre (Webster &
Benfield 1986). Desse modo, a origem (i.e. alóctone ou autóctone) de matéria orgânica que irá
preponderar como fonte de energia à comunidade de detritívoros pode ser inferida pelo tipo
de ecossistema. Quanto aos ambientes marinhos, não há um posicionamento claro sobre qual
deve ser o papel dos invertebrados em relação aos outros ecossistemas (ver Webster &
Benfield 1986). É possível que as águas salgadas revelem índices extremamente variáveis em
função da grande diversidade de subsistemas, e.g. manguezais, praias, restingas, mares e
oceanos.
Ambientes aquáticos podem ser distinguidos sob uma generalização da origem do
detrito predominante, de modo que ecossistemas lênticos em geral são mais iluminados e
apresentam uma tendência maior para o estabelecimento de algas e plantas aquáticas,
enquanto que ecossistemas lóticos são mais dependentes da matéria orgânica alóctone
(revisado por Vannote, 1980; Webster & Benfield 1986). Sabe-se que a origem do detrito
determina fortemente sua qualidade, ou seja, a concentração de nutrientes e de compostos
refratários (Abdel-Raheem 1997, Mathuriau & Chauvet 2002) que podem ser classificadas a
partir do conhecimento da proporção de elementos químicos constituintes da biomassa
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detrital, i.e. razões C:N, C:P e N:P (e.g. Swan & Palmer 2006, Tank et al. 2010) ou a
proporção de lignina presente no detrito (Referência). Em geral, o detrito oriundo de fontes
autóctones (i.e. macroalgas, macrófitas aquáticas e gramas marinhas “seagrasses”) apresenta
relativamente menos componentes refratários (i.e. baixas razões C:N e C:P)e mais compostos
secundários (e.g. Swan & Palmer 2006) por precisar investir menos em tecidos estruturais
(mais ricos em celulose e lignina). Já o detrito alóctone, e.g. floresta ripária ou vegetação
terrestre, em geral, apresenta compostos estruturais que aumentam as razões C:N e C:P (ver
Chergui & Pattee 1990), conferindo a este uma menor qualidade comparada à vegetação
aquática. Além disso, sabe-se que ao longo do processo de decomposição na interação
invertebrados-microrganismos-detrito pode haver um sinergismo no sentido de acelerar a
decomposição (Graça 2001). Entretanto, é possível que este mecanismo mude de acordo com
a qualidade do detrito. Dessa maneira, a qualidade do detrito influencia diferentemente na
decomposição, inibindo ou estimulando colonização pelos invertebrados (Armstrong et al.
1996, Gessner 2000, Kulezska & Holomuzki 2006, Ferreira et al. 2012).
Além dos fatores ambientais, o tipo de manipulação experimental utilizado para
avaliar os efeitos dos invertebrados na decomposição do detrito tem sido alvo de intensa
discussão, visto que artefatos metodológicos podem super- ou subestimar a importância da
macrofauna detritívora (revisado por Boulton & Boon 1991). Estudos experimentais a
respeito da decomposição mediada por invertebrados em ambientes naturais manipulam a
exclusão de invertebrados, através de basicamente três metodologias – o uso de inseticida, o
campo elétrico ou o estudo com litterbags. O uso de inseticida é considerado a metodologia
mais imparcial e com menor risco de incluir efeitos indesejáveis da manipulação
experimental. Sua aplicação não alteraria, em princípio, a atividade de microrganismos no
experimento controle e tampouco fatores físicos (e.g. Cuffney et al. 1984, 1990, Wallace et al.
1982, 1986, 1995). A manipulação através da implantação de campo elétrico, apesar de ser
útil em locais onde grandes detritívoros atuam, por exemplo, águas tropicais (Pringle &
Hamazaki 1997), apresenta restrições ao permitir a entrada de microinvertebrados, como
camarões juvenis e pequenos invertebrados no experimento controle - algo que
comprometeria a ideia de avaliar o efeito dos invertebrados (Benstead et al. 2009).
Finalmente, experimentos que manipulam o acesso de invertebrados ao detrito através de
malhas de diferentes aberturas, conhecidos como litterbags, têm sido os métodos mais
comuns de estudo a respeito da decomposição em ecossistemas aquáticos. Entretanto, fortes
críticas a este tipo de experimento baseiam-se no fato de que o controle (que deveria aoebas
excluir o acesso da fauna ao detrito) apresentaria uma relativa maior retenção de detrito em
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função da menor espessura da malha fina, enquanto a malha grossa permitiria perda de
particulas do detrito, o que leva a uma superestimativa da importância dos invertebrados para
o processo de decomposição (e.g. Brinson et al. 1981). Além disso, a malha fina poderia
permitir a entrada de pequenos invertebrados (e.g. juvenis) que ficariam presos dentro da
malha e livres de predadores até o fim do experimento (mais detalhes em Kamplicher &
Bruckner 2009), contrariando a ideia conceitual da colonização microbiana não sofrer
interferências diferentes entre os tratamentos (Boulton & Boon 1991).
Considerando que a decomposição obedece uma sucessão de estágios ao longo do
tempo (Gessner et al. 1999) é natural que a duração experimental seja um importante aspecto
indicador do efeito dos invertebrados. A intensidade da decomposição do detrito foliar é
inicialmente alta e geralmente desacelera rapidamente (decaimento exponencial), de modo
que um mesmo cenário experimental pode apresentar diferentes taxas de decaimento do
detrito ao considerar diferentes tempos amostrais. A lixiviação é o primeiro fator da
decomposição que degrada os componentes mais lábeis (Webster & Benfield 1986, Benstead
1996, Gessner et al. 1999), enquanto a proporção de matéria mais refratária tende a aumentar,
resistindo a ser decomposta por microrganismos (colonização ou condicionamento) e
invertebrados (fragmentação). Por outro lado, mesmo o decaimento da biomassa sendo
naturalmente mais rápido no início do processo, uma onda de críticas quanto a metodologia
empregada nos estudos aponta vieses dos atuais trabalhos em direção a experimentos curtos
sobre condições controladas, a fim de aumentar a probabilidade de resultados “publicáveis”
(Carpenter 1996 e Kokko & Sutherland 1999). O controle poderia ocorrer na duração dos
experimentos, em busca de resultados significativos (Cao & Hawkins 2005), neste caso um
efeito positivo dos invertebrados sobre a decomposição foliar.
Quanto aos fatores bióticos, a ação de invertebrados detritívoros tem sido apontada
como um importante aspecto sendo, inclusive, seus mecanismos utilizados como base para a
proposição de importantes generalizações, como por exemplo o “Princípio do Conceito do
Rio Contínuo” (Vannote et al. 1980). Intrínsecas à ação de invertebrados estão também as
características de sua comunidade, como por exemplo a densidade de indivíduos e o grupo
alimentar predominante (e.g. coletores, raspadores, fragmentadores ou filtradores), uma vez
que tais características podem afetar diferentemente a fragmentação do detrito e a
especialização e uso complementar de diferentes frações de tamanho da matéria orgânica
(Jonsson & Malmqvist 2000, Graça 2001, Hunter et al. 2003).
Apesar do crescente número de evidências empíricas a respeito da atuação dos
invertebrados sobre a decomposição do detrito foliar em ecossistemas aquáticos, nenhum
!!
15!
trabalho até o momento avaliou de forma sintética a relevância quantitativa destes organismos
para o processo de decomposição, bem como se fatores biogeográficos, bióticos e abióticos
influenciam este papel (Rincon & Santelloco 2009, Encalada et al. 2010, Moulton et al. 2010,
Walpola et al. 2011).
1.3 Objetivos
O objetivo geral dessa pesquisa foi quantificar o efeito global dos invertebrados
bentônicos na decomposição foliar em ecossistemas aquáticos através de uma abordagem
meta-analítica. Além disso, testou-se a influência da biogeografia (i.e. latitude), tipo do
ecossistema aquático (i.e. marinho, lótico e lêntico), característica do detrito (i.e. alóctone ou
autóctone), fator abiótico (i.e. temperatura) e condições experimentais (i.e. duração
experimental e tipos de manipulação da presença/ausência de invertebrados) sobre o efeito
dos invertebrados na decomposição do detrito foliar em ecossistemas aquáticos.
1.4 Hipóteses
1. Espera-se que o papel relativo dos invertebrados sobre o decaimento da biomassa foliar
seja em média positivo, sendo predominantemente maior:
2. a medida que os experimentos são realizados em regiões de maior latitude;
3. sob menores temperaturas; em águas correntes (maior densidade de detritívoros);
4. sobre o detrito alóctone (mais barreiras celulares);
5. campo elétrico < inseticida < litterbags (devido singularidades de cada tipo de
exclusão);
6. quanto maior for a diferença entre as malhas utilizadas (tratamento-controle) em estudos
com litterbags;
7. em experimentos curtos, enquanto que nos estudos longos devem ser percebidas
menores diferenças.
2. MATERIAIS E MÉTODOS
2.1. Busca e seleção dos trabalhos
Buscou-se na literatura estudos que avaliassem o efeito dos invertebrados sobre a taxa
de decomposição foliar em ambientes aquáticos. Foram ignorados trabalhos publicados em
meios de comunicação não indexados por base de dados internacionais. Com esta medida
procurou-se favorecer uma credibilidade dos dados, desse modo, utilizou-se trabalhos já
!!
16!
publicados pois estes passaram por um critério de revisão crítica e portanto asseguram maior
critério a obtenção dos dados. Através dos bancos de dados do Web of Science (incluindo
artigos de 1900-2012) e Aquatic Sciences and Fisheries Abstracts - ASFA (incluindo artigos
de 1960-2012) determinou-se uma combinação específica de diferentes palavras-chave que
melhor identificassem o processo de decomposição de detritos vegetais em diferentes
ecossistemas aquáticos. O critério de busca refletiu três tópicos direcionadores, “detrito,
macroinvertebrados e ambiente”. Utilizou-se os seguintes termos: (("macroalgal
decomposition" or "macroalgal breakdown" or "macrophyte* breakdown" or "macroalgal
decay" or "macrophyte* decay" or "macrophyte decomposition" or "breakdown of leaf" or
"decomposition processe*" or "detritus decomposition" or "leaf decomposition" or "litter
decomposition" or "detritus breakdown" or "leaf breakdown" or "litter breakdown" or "leaf
decay" or "litter decay" or "detritus decay" or "leaf mass decay" or "litter mass decay" or "leaf
mass loss" or "detritus mass decay" or "detritus mass loss")) and ((invertebrate* or
macrofauna* or detritivo* or "benthic consumers" or decomposer*)) and ((aquatic or stream*
or lake* or river* or lagoon* or mangrov* or creek* or pond* or marine or estuar* or
freshwater or brackish or riparian or benthic)). Os asteriscos servem para incluir as variações
ortográficas e consequentemente um maior número de derivados e trabalhos de potencial
interesse. A busca pela literatura também foi complementada através da inspeção na lista de
referências de 6 trabalhos de revisão sobre os efeitos de invertebrados aquáticos na
decomposição foliar em ecossistemas aquáticos (ver Tabela S2). Conjuntamente estes
critérios de busca bibliográfica resultaram numa lista primária de 638 publicações, sendo 538
publicações pelo Web of Science, 327 através do ASFA e ainda foram encontradas 8
publicações exclusivas nos trabalhos de revisão. Vale salientar que 325 publicações se
repetiam entre as listas provenientes do banco de dados Web of Science e ASFA.
As publicações indisponíveis tiveram os textos completos (full text) obtidos através do
Portal do Periódicos Capes (CAPES 2012), outras fontes online ou pedidos diretamente aos
autores, via e-mail.
Os 638 estudos foram avaliados segundo os seguintes critérios de inclusão. Foram
incluídas as pesquisas que avaliaram a decomposição foliar na presença e ausência de
invertebrados, tanto estudos de campo quanto de laboratório. Os resultados múltiplos de um
mesmo estudo foram considerados como efeitos independentes quando envolveram diferentes
latitudes, temperaturas, tipos de ecossistemas, origens dos detritos foliares, métodos de
controle dos invertebrados, malhagens (nos estudos com litterbags) e durações experimentais.
Caso um mesmo estudo apresentasse resultados distintos da decomposição e envolvendo
!!
17!
diferentes variáveis como estação do ano ou profundidade da coluna d’água, considerou-se
apenas um valor de decomposição, realizando-se uma média aritmética dos valores
individuais. Esta medida foi tomada a fim de evitar pseudoreplicação dos dados. Caso o
estudo apresentasse vários tratamentos e apenas um controle em comum considerou-se apenas
um par de experimentos (tratamento vs. controle) ou conjuntos de experimentos, caso
houvessem réplicas. Ou ainda, por exemplo, quando um experimento avaliou o efeito da
decomposição por invertebrados tanto numa condição de poluição (controle poluído vs.
tratamento poluído) ou natural (controle natural vs. tratamento natural), considerou-se
somente sob condições naturais. Esta informação relaciona-se aos critérios de cálculos para
avaliar-se o efeito relativo dos invertebrados sobre a decomposição do detrito foliar, de forma
a evitar a dependência entre os efeitos em um mesmo estudo.
Os critérios acima reduziram a lista primária de estudos a uma lista secundária que
compreendeu um total de 135 publicações. Como variável resposta utilizada para avaliação da
decomposição foliar optou-se pelo coeficiente de decaimento exponencial da biomassa k.
Sendo, neste caso, a taxa de decomposição para os tratamentos, kt (presença de invertebrados)
e outra para os controles, kc (ausência de invertebrados). Uma alternativa seria utilizar a
biomassa perdida, porém utilizar o k em relação a massa é mais útil para avaliar a
decomposição, pois ele incorpora o efeito do tempo na avaliação do processo e assim se ajusta
melhor ao conceito de funcionamento ecossistêmico (e.g. Hooper et al. 2005). Assim, uma
vantagem da abordagem pelo k é que permite comparar a taxa de decomposição na presença e
ausência de invertebrados mesmo que cada experimento apresente um tempo de
decomposição diferente.
Quando os valores de k não foram descritos numericamente, mas apresentados em
curvas de decaimento em gráficos, extraiu-se dos gráficos as coordenadas (x e y) dos valores
de biomassa decomposta ou remanescente e o tempo de amostragem (ver Figura 1). Para
obter esta informação, diretamente dos gráficos, foi utilizado o Software DigitizeIt
a fim de mensurar numericamente esses valores entre os eixos x e
y. Os valores dos dias amostrais foram coletados desses gráficos até o último dia do
experimento ou quando a massa de detrito no tratamento atingisse zero. A partir dos valores
da curva de decaimento, os dados foram usados para se ajustar a um modelo de decaimento
para extrair o k em experimentos controle e tratamento. Assim Mt = M0 e –kt, sendo o tempo
de decomposição, t, massa foliar final, Mt e massa foliar inicial, M0 (ver Olson 1963, Petersen
& Cummins 1974).
!!
18!
Figura 1 - Curvas de decomposição foliar. As linhas contínua e tracejada indicam os
experimentos de decomposição em presença e ausência de invertebrados aquáticos,
respectivamente. Os círculos indicam a biomassa média e respectiva variância para
cada réplica/dia amostral.
Quando os valores de k não estavam disponíveis em gráficos ou tabelas, estes foram
obtidos indiretamente a partir da massa foliar inicial M0 e final Mt e do tempo total de
decomposição, através da equação de decaimento citada acima. Analisou-se a consequência
desse cálculo do k, ou seja, se as avaliações dos efeitos dos invertebrados provenientes do
grupo de ks calculados através da fórmula de decaimento exponencial (n = 37) diverge em
relação ao grupo de ks diretamente fornecidos por cada estudo (n = 419). Como esta análise
revelou diferenças significativas entre os grupos (ver Anexo1B), possivelmente devido os ks
originais serem mais fidedignos enquanto em ks calculados utiliza-se apenas dois pontos
(massa inicial e final), preferiu-se apenas utilizar os ks originalmente fornecidos pelos autores
em cada estudo. Caso os dados de k não pudessem ser obtidos através dos gráficos, ou
numericamente, o próprio k foi solicitado para os autores, via e-mail. Os procedimentos acima
reduziram o número de estudos da lista secundária a um total de 104 publicações, com 419
avaliações de efeito dos invertebrados sobre a decomposição e compreenderam a lista final de
estudos utilizados.
2.2 Métrica utilizada para esta meta-análise
Muitas medidas de magnitudes do efeito existem e a escolha de como calculá-las
depende do tipo de dados primários (Rosenberg et al. 2001), das características de cada
métrica meta-analítica e, o mais importante, dos objetivos da revisão. O LnR é uma das
métricas mais empregadas em trabalhos meta-analíticos. Esta predominância pode ser
fundamentada em três argumentos: primeiro, concede propriedades amostrais conhecidas ao
!!
19!
resultados que, ao serem logaritmizados, adquirem normalidade, sendo robustos, facilitando
as análises estatísticas e livres de vieses para amostras pequenas; segundo, estima com
proporcionalidade a diferença entre os tratamentos, sendo prontamente possível comparar as
variações entre os estudos, assim, independente de como as variáveis respostas são expressas
(e.g. k ou k in degree-days - kdd), a razão tratamento/controle é mantida; terceiro, permite a
comparação das médias provenientes das métricas ponderada (a que inclui no cálculo
informações sobre a variância em torno das médias do tratamento e controle) e não ponderada
(a que considera apenas os valores das médias do tratamento e controle) (Hedges et al. 1999),
sendo possível incluir um número maior de estudos, ou seja utilizar a métrica não ponderada,
caso não haja diferença significativa entre essas médias (Gurevitch & Hedges 2001). Como
nem todos os trabalhos retratam tamanho amostral e desvio padrão de suas médias da
decomposição foliar, incorporar esses estudos (não ponderados) poderia aumentar a
capacidade de interpretação das análises dos dados, ou seja, com mais informações sobre os
fatores que podem estar relacionados à decomposição.
A escolha da métrica ponderada ou não ponderada tem sido um aspecto bastante
debatido em meta-análises, mais especificamente quanto ao trade-off entre precisão e
abrangência das métricas, respectivamente (e.g. Gurevitch & Hedges 1999, Osenberg et al.
1999). No conjunto de dados reunidos testou-se, através da análise ponderada e não
ponderada, a magnitude do efeito global da presença dos invertebrados sobre a decomposição
foliar. Feito esse teste verificou-se que os valores de k não diferem significativamente entre as
métricas ponderadas e não ponderadas (ver Anexo S1A). Portanto preferiu-se neste trabalho
conduzir as análises dos dados através do cálculo de uma magnitude do efeito não ponderada
em virtude desta abarcar maior conjunto de dados sem afetar a precisão dos resultados
obtidos.
Optou-se pela alternativa comum para respostas relativas entre grupos experimentais e
controle, o Logaritmo natural da Razão (LnR) entre a média dos grupos controle e tratamento
(Gurevitch & Hedges 2001). Para o LnR a resposta subsídio do tratamento foi a taxa média de
decomposição na presença dos invertebrados (kt), enquanto que a resposta controle a taxa
média na ausência desses organismos (kc).
Consecutivamente outros testes foram realizados para assegurar a confiabilidade da
escolha da métrica não ponderada. Realizou-se o funnel plot (Gurevitch e Hedges 2001;
Anexo S1C), um gráfico realizado para checar a confiabilidade da métrica, verificar se
existem padrões de viés de publicação em relação a determinados aspectos envolvidos no
estudo. Neste caso, avaliou-se a relação relação entre as magnitudes do efeito e o fator de
!!
20!
publicação das revistas. Avaliou-se também a robustez da magnitude do efeito global pelo
método de Rosenthal que obteve o fail safe number, ou seja, o número necessário de
magnitudes do efeito com resultados não significativos, não publicados ou perdidos que
seriam necessários adicionar à esta meta-análise a fim de mudar os resultados de
significativos para não significativos (Rosenberg et al. 2001). A partir daqui este valor será
tratado por NR.
O cálculo não ponderado da magnitude do efeito fundamentou-se na comparação das
médias de decaimento da biomassa na presença (kt) e na ausência de invertebrados (kc). Onde
o valor do !"# = ln!(!!!!) pode variar de -∞ à +∞ e quanto maior a diferença entre o
tratamento e o controle, maior a magnitude do efeito. Caso o efeito seja zero significa que não
há diferença significativa entre os resultados do tratamento e controle. Médias positivas ou
negativas indicariam uma tendência geral para um efeito acelerador ou retardante do
experimento com invertebrados sobre a decomposição. Vale destacar que são consideradas
significativas apenas as médias cujos intervalos de confiança não sobrepuserem o zero
(detalhes em Rosenberg et al. 2001).
A fim de tornar os resultados do Logaritmo natural da Razão mais entendíveis e
inteligíveis, expressou-se os valores desta magnitude do efeito em termos percentuais (%)
pela conversão através de uma regra de três inversa (McMullen & Lytle 2012). De modo que
o valor percentual obtido indica a diferença proporcional das taxas de decomposição dos
experimentos com e sem invertebrados.
2.3 Co-variáveis
A partir das 419 magnitudes do efeito coletou-se as co-variáveis presentes que
poderiam influenciar a decomposição do detrito foliar. Ou seja, as características relacionadas
ao detrito, como, origem, qualidade nutricional, como % de C, N e P, C:N, C:P, % de lignina;
características relacionadas ao ambiente como latitude, tipo ecossistêmico, temperatura, pH,
Nitrogênio Inorgânico Dissolvido (NID), Ortofosfato; características relacionadas aos
detritívoros, como, grupo funcional alimentar predominante de invertebrados, densidade e
biomassa de invertebrados. Entretanto nem todas as co-variáveis procuradas estiveram
disponíveis, assim, selecionou-se apenas as presentes em mais de 90% das magnitudes do
efeito. Vale destacar que as demais co-variáveis estiveram presentes em menos de 50% dos
trabalhos e, por receio de não representarem o grupo total de magnitudes do efeito, não foram
abordadas nesta meta-análise. Cada estudo em particular naturalmente se detém a um
subconjunto de diferentes co-variáveis, julgadas importantes para cada caso. Desse modo
!!
21!
foram efetivamente analisadas características ambientais, como temperatura, latitude, origem
do detrito e tipo de ecossistema, e características metodológicas, como tipo de exclusão dos
invertebrados, características das malhas, massa inicial de detrito e duração experimental.
Salienta-se que os diferentes métodos de exclusão dos invertebrados, foram utilizados como
uma medida categórica de co-variável em relação à taxa de decaimento exponencial (k)
variável resposta. Assim, avaliou-se as diferentes formas para controlar a presença dos
invertebrados, como a técnica do uso de litterbags, a exclusão elétrica e a utilização de
inibidores químicos, inseticidas. Utilizou-se ainda a diferença entre as malhas grossa e fina
(estudos com litterbags) como co-variável contínua.
Como esperado, muitas variáveis são disponibilizadas em unidades de medidas
diferentes, a fim de solucionar esta questão, buscou-se utilizar da melhor maneira os dados
providos pelos estudos, seja pela conversão e padronização ou mesmo o cálculo indireto das
mesmas. Assim, a latitude disponível em graus-minutos-segundos foi convertida à graus-
decimais através do link da Comissão Federal de Comunicações (CFF, 2012) dos Estados
Unidos. Ou ainda, quando as coordenadas latitudinais do experimento não foram
disponibilizadas, o valor da latitude foi aproximado através do uso do Google Mapas
(http://maps.google.com.br/), subsidiado pelas referências geográficas no texto.
Caso os experimentos tivessem sido com litterbags, a diferença de abertura das
malhas tratamento e controle foi avaliada através do índice de malhagem (IM), produto deste
trabalho, é uma forma de padronizar a variação da abertura da malha fina, justamente porque
ela varia entre os estudos. Desse modo, foi realizado o cálculo da diferença entre a malhagem
grossa e fina, dividido pela malhagem fina (!" = [! −!"]/!"). Esta padronização (IM)
permite avaliar a diferença entre malhas tratamento-controle, e consequentemente a
possibilidade de algum viés caso haja uma resposta tendenciosa a medida que essa diferença
aumenta.
Considerando a potencialmente de cada estudo a produção de mais de uma magnitude
do efeito, devido a possibilidade de independentes experimentos (detalhes em 2.2), constatou-
se que em algumas situações haveria a necessidade de realizar uma média aritmética da
variavéis reposta. Quando as co-variáveis selecionadas mesmo pertencendo a diferentes
experimentos de um mesmo estudo não revelaram diferenças entre si (i.e. mesmas
temperatura, latitude e origem do detrito). Assim, agrupou-se diferentes pares de tratamento-
controle rendendo taxas de decaimento distintas em um mesmo estudo mas apresentando co-
variáveis selecionadas valor idêntico, numericamente (co-variáveis contínuas) ou
qualitativamente (co-variáveis categóricas). Desse modo, quando iguais, realizou-se cálculo
!!
22!
de agrupamento envolvendo a variável resposta taxa de decaimento, k (quanto aos dados não
ponderados), seu tamanho amostral, n e respectivo desvio padrão, σ (quanto aos dados não
ponderados). O k agrupado, resultou da média aritmética dos valores de k, o n agrupado, adveio da
soma dos valores de n e o cálculo do σ agrupado, apoiou-se na equação seguinte σ = !"!! !! !! !"!! !! !!"!!"!! , onde o número 2 da equação remete ao número de estudos a
serem agrupados, neste caso os estudos a e b (mais detalhes em Rosenberg et al. 2001).
2.4 Análises estatísticas e Testes de heterogeneidade
Os cálculos das magnitudes do efeito de cada estudo incluído foram realizados com
auxílio do Microsoft Excel 2010, as análises, categóricas e contínuas, pelo MetaWin
(Rosenberg et al. 2001) e os gráficos foram gerados através do GraphPad Prism 6
(GRAPHPAD 2012).
Os dados foram analisados utilizando modelos de efeitos fixos devido a opção por
utilizar dados subsidiários não ponderados (onde não se inclui a variância) somente permitir o
uso deste tipo de modelo (detalhes em Metodologia 2.2 e Anexo S1A).
O gráfico dos quantis normais (detalhes em Wang & Bushman 1998) revelou alguns
pontos distribuídos nas extremidades da regressão fora da área do intervalo de confiança,
embora poucos pontos em relação ao todo, pondo em questão a normalidade dos dados
(Anexo S1D). Desse modo optou-se por ser mais coerente, utilizando como critério de
significância o valor de PRand., proveniente de uma randomização com 9999 iterações,
bootstrap..
Para as análises categóricas, avaliou-se o valor da probabilidade da média, PRand., e a
heterogeneidade da magnitude do efeito atribuída à diferenças entre (between) as
subcategorias de cada co-variável analisada, QB, e.g. tipo ecossistêmico. A magnitude do
efeito médio e IC ±95% bootstrapped dos grupos significativos foram comparados a fim de
identificar variáveis responsáveis que poderiam conduzir os efeitos gerais nos tratamentos.
Avaliou-se também PChi2 e Qw que correspondem a probabilidade de significância e a
heterogeneidade dentro (within) da subcategoria, e.g. ecossistema marinho.
Para as análises contínuas observou-se o valor de PChi2 associado ao QT da regressão
que descreve a variação total nas magnitudes do efeito que pode ser atribuída à inconsistência
do resultado, ou seja, se a heterogeneidade no modelo de regressão é maior que a esperada ao
acaso. Sempre que o valor de PChi2 apresenta-se maior que o esperado ao acaso, evidencia-se
heterogeneidade e seria possível compartimentalizar os dados buscando as origens desta
variabilidade. Estes possíveis subagrupamentos provavelmente estariam relacionados às co-
!!
23!
variáveis categóricas que se revelassem significativas. De modo que sempre que uma análise
contínua apresentou dados heterogêneos (PChi2 ≤ 0,05), ou seja, uma subestruturação na
regressão, considerou-se a relação desta análise e a magnitude do efeito de cada subgrupo das
análises categóricas disponíveis. Avaliou-se também o valor de PRand., que descreve a
consistência do modelo, relativo à significância da inclinação da regressão linear.
3. RESULTADOS
Foram avaliadas as co-variáveis que poderiam influenciar a decomposição. Dentre co-
variáveis as categóricas, a origem do detrito, o tipo de ecossistema e o tipo de exclusão dos
invertebrados estiveram presentes em 100% das 419 magnitudes do efeito. Quanto as co-
variáveis contínuas, a latitude, a temperatura, a duração experimental e o índice de malhagem
(tratamento-controle dos estudos com litterbags), estiveram presentes em mais de 90%
(n=381) das 419 magnitudes do efeito (Tabela S1).
A magnitude do efeito global evidenciou uma significativa aceleração da
decomposição nos experimentos com invertebrados, sendo aproximadamente duas vezes mais
rápida em relação aos experimentos controle, MEg = 116,7%, IC 95% bootstrapped 106,24 –
127,49% (ver Anexo S1B, Figura 2).
Para a latitude, a regressão das magnitudes do efeito revelou heterogeneidade (QR =
13,8654, g.l. = 418, PChi2 = 0,0002) e não apresentou inclinação significativa (PRand. = 1,00;
Figura 3a). O que significa que os efeitos dos invertebrados não são afetados por fatores
biogeográficos. Vale observar que não foram encontrados estudos realizados em latitudes
superiores a 65 graus, limitando os experimentos às zonas temperadas e tropical. Quanto a
temperatura, não observou-se uma subestruturação na regressão (QR = 0,3817, g.l.= 380,
PChi2 = 0,5367), tampouco efeito significativo em relação a esta variável (PRand. = 0,2179;
Figura 3b). Isso sugere que os efeitos dos invertebrados não são importantes em diferentes
faixas de temperatura.
Quanto ao tipo de ecossistema, apesar de não observar-se diferenças nos efeitos dos
invertebrados na decomposição quando comparados ecossistemas entre si (QB = 7,0171, g.l. =
2, PRand. = 0,0912; Figura 2a), apenas ecossistemas lóticos (ME = 119,71%, g.l. = 388, IC bias
= 109,04 à 130,84% e Qw = 233,1145, PChi2 = 1,00) e lênticos (ME = 82,57%, g.l. = 27, IC
bias = 46,74 à 122,66% e Qw = 13,9220, PChi2 = 0,9820) revelaram efeito positivo, enquanto
!!
24!
os marinhos não (ME = 9,31%, g.l. = 1, IC bias = -74,15 à 92,75% e Qw = 0,6692, PChi2 =
0,4133).
Quanto à origem do detrito, os dados demonstram que existem diferenças entre os
efeitos dos invertebrados na decomposição dos detritos de diferentes origens (QB = 4,2379,
g.l. = 1, PRand. = 0,0109; Figura 2b), sendo positivo para ambos os tipos de detrito e indica que
o efeito dos invertebrados é mais forte no detrito alóctone (ME = 119,40%, g.l. = 404, IC
bias = 108,52 à 130,62% e Qw = 242,5249, PChi2 = 1,00) do que no autóctone (ME =
38,66%, g.l. = 13, IC bias = 0,04 à 78,63% e Qw = 3,7887, PChi2 = 0,9932).
Quanto ao tipo de exclusão dos invertebrados, a magnitude do efeito indicou que as
diferentes formas de exclusão não divergem significativamente entre si (QB = 1,0167, g.l. = 2,
PRand. = 0,3811; Figura 2c), sendo o efeito positivo em todos os tipos de exclusão, ou seja, a
exclusão com malhas (ME = 117,61%, g.l. = 411, IC bias = 107,24 à 128,67% e Qw =
249,1021, PChi2 = 1,00), campo elétrico (ME = 56,09%, g.l. = 4, IC bias = 33,37 à 89,56% e
Qw = 0,2330, PChi2 = 0,9937) e inseticida (ME = 81,64%, g.l. = 1, IC bias = 36,05 à
127,23% e Qw = 0,1997, PChi2 = 0,6550) indicam magnitudes do efeito livres de viés
metodológico.
!!
25!
Figura 2 - Magnitudes do efeito médio da taxa de decomposição foliar (LnRk) para
co-variáveis categóricas. Os dados foram analisados utilizando modelos de efeitos
fixos dos logaritmos da razão contra as seguintes variáveis preditoras, a. Tipos de
ecossistema; lêntico, lótico ou marinho, NR = 42023,8, b. Origem do detrito;
alóctone ou autóctone, NR (número de Rosenthal – fail safe number) = 42023,8 e c.
Tipo de exclusão dos invertebrados; malhas, campo elétrico ou inseticida, NR =
42023,8. Nenhum dos subgrupos dentro de cada análise revelou heterogeneidade
significativa (Pchi2 > 0,05). As barras ao redor das médias de LnRk e indicam o
intervalo de confiança (IC) de ±95% corrigido de tendência por bootstrap com 9999
iterações. A magnitude do efeito pode ser entendida como a diferença entre a
hipótese nula e a alternativa (Scheiner & Gurevitch 2001). Magnitudes do efeito
positivas indicam que a presença dos invertebrados apresentam, em média, maior
decomposição relativa. Magnitudes do efeito maiores que zero indicam que os
tratamentos com a presença de invertebrados apresentam, em média, decomposição
mais lenta. Magnitudes do efeito iguais a zero (linha tracejada) indicariam efeito não
significativo, que a presença dos invertebrados não ocasiona um efeito de
decomposição diferente do apresentado pelo tratamento sem invertebrados. Sobre
!!
26!
cada barra de IC estão, nesta ordem, o tamanho amostral e o percentual de magnitudes
do efeito maiores (%↑) e menores (%↓) que zero. Abaixo de cada barra há uma letra
indicando se existe diferença significativa entre as médias entre cada variável
categórica. Os pontos representam a média para a magnitude de efeito com 95% de
ICbootstrapped de cada categoria. O painel a direita revela a média agrupada da
magnitude do efeito com 95% de ICbootstrapped.
Quanto ao índice de malhagem, a regressão não apresentou heterogeneidade (QR =
0,0009, g.l. = 402, PChi2 = 0,9756) e não retratou inclinação significativa (PRand. = 0,5048;
Figura 3c). Essa heterogeneidade sugere que as diferenças entre as malhagens não afetam de
forma significativa o efeito atribuído aos invertebrados na decomposição. Quanto à duração
experimental, a regressão apresentou heterogeneidade (QR = 11,2880, g.l. = 399, PChi2 =
0,0008) e inclinação negativa (PRand = 0,00078; Figura 3d). A heterogeneidade de modo geral
indica uma subestrutura nos dados, ou seja, seria possível realizar sub-regressões uma vez que
há heterogeneidade da regressão.
!!
27!
Figura 3 - Análise de regressão linear das co-variáveis contínuas versus as magnitudes do
efeito da taxa de decomposição foliar (LnR k). Resultados estão divididos em a. Latitude
(graus), Q = 13,8654, PChi2(inclinação) = 0,0002, NR (número de Rosenthal – fail safe number)
= 42023,8, b. Temperatura (oC), Q = 0,3817, PChi2(inclinação) = 0,5367, NR = 36384,5, c.
Índice de Malhagem, sendo o cálculo da diferença entre a malhagem grossa e fina, dividido
pela malhagem fina (!" = [!" −!"]/!"), Q = 0,0009, PChi2(inclinação) = 0,9756, NR =
41954,3, d. Duração experimental (dias), Q = 11,2880, PChi2(inclinação) = 0,0008, NR =
37620,3. Os dados foram analisados utilizando modelos de efeitos fixos dos logaritmos da
razão contra as variáveis preditoras. Tendo a e d apresentado heterogeneidade nos dados e
significativa a regressão apenas em d. O painel a direita revela a média da magnitude do
efeito com 95% de ICbootstrapped.
Devido à duração experimental e à latitude apresentarem análises com
heterogêneidade, foram realizadas sub-regressões utilizando-se as co-variáveis categóricas.
Considerando a latitude e a origem do detrito, o detrito autóctone apresentou regressão
homogênea (QR = 1,23, g.l. = 13, PChi2 = 0,2656) com inclinação negativa (PRand. = 0,0089;
Figura 4a). Entretanto, o baixo tamanho amostral possivelmente compromete a estimativa
(NR = 23,4). Quanto ao detrito alóctone, a regressão da latitude apresentou heterogeneidade
!!
28!
(QR = 14,7925, g.l. = 404, PChi2 = 0,00012) e inclinação não significativa (PRand. = 1,00;
Figura 4b). Ao contrapor a latitude em relação ao tipo de ecossistema, o sistema lêntico
apresentou regressão homogênea (QR = 0,1172, g.l. = 27, PChi2 = 0,7321) e inclinação não
significativa (PRand. = 0,7110; Figura 4c). Entretanto, o baixo tamanho amostral possivelmente
compromete a estimativa (NR = 140,3). Considerando o sistema lótico, a regressão da
latitude apresentou heterogeneidade (QR = 14,2348, g.l. = 388, PChi2 = 0,00016) e inclinação
não significativa (PRand. = 1,00; Figura 4d). Ao avaliar-se a latitude, apenas com o detrito
alóctone de acordo com o tipo de ecossistema, percebeu-se para ecossistemas lênticos uma
regressão homogênea (QR = 0,3332, g.l. = 14, PChi2 = 0,56377) sem inclinação significativa
(PRand. = 0,7851; Figura 4e). Entretanto, o baixo tamanho amostral possivelmente compromete
a estimativa (NR = 23,4). Enquanto para ecossistemas lóticos observou-se uma
subestruturação dos dados na regressão (QR = 14,0347 , g.l. = 387, PChi2 = 0,00018) e
inclinação não significativa (PRand. = 0,999; Figura 4f). A justificativa de não realizarem-se
sub-análises considerando o ambiente marinho se dá em função de seu baixo número
amostral.
!!
29!
Figura 4 - Análise da latitude versus as magnitudes do efeito da taxa de decomposição foliar (LnRk).
Resultados estão divididos em a. Detrito autóctone, Q = 1,23, g.l. = 13, PChi2(inclinação) = 0,2656,
PRand. = 0,0089, NR (número de Rosenthal – fail safe number) = 23,4; b. Detrito alóctone, Q =
14,7925, g.l. = 404, PChi2(inclinação) = 0,00012, PRand. = 0,0001, NR = 38909,1. c. Ecossistema
lêntico, Q = 0,1172, g.l. = 27, PChi2(inclinação) = 0,7321, PRand. = 0,7110, NR = 140,3; d.
Ecossistema lótico, Q = 14,2348, g.l. = 388, PChi2(inclinação) = 0,00016, PRand. = 1,00, NR =
36504,5; e. Detrito alóctone sendo o ecossistema lêntico, Q = 0,3332, g.l. = 14, PChi2(inclinação) =
!!
30!
0,56377, PRand. = 0,7851, NR = 23,4 e; f. Detrito alóctone sendo o Ecossistema lótico, Q
=14,0347, g.l. = 387, PChi2(inclinação) = 0,00018, PRand. = 0,999, NR = 36420,3. Análise realizada
com modelo de efeito fixo através da resposta do log da razão para taxa da decomposição foliar
(LnRk) tendo como tratamento-controle a presença-ausência dos invertebrados.
As justificativas de não se realizar sub-regressões da duração experimental com os
diferentes tipos de exclusão fundamentam-se no fato de que apenas um tipo de exclusão - as
malhas (litterbags) - corresponde a mais de 95% dos dados. Portanto, devido ao baixo número
amostral das outras metodologias de exclusão, os resultados, predominantemente,
representam os valores correspondentes ao método com malhas. Quanto a duração
experimental e a origem do detrito, o detrito autóctone apresentou regressão homogênea (QR
= 2,3317, g.l. = 11, PChi2 = 0,12676) e inclinação próxima a significância positiva (PRand. =
0,0783; Figura 5a). Entretanto, o baixo tamanho amostral possivelmente compromete a
estimativa (NR = 1,3). Considerando o detrito alóctone, a regressão apresentou
homogeneidade (QR = 52,1327, g.l. = 387, PChi2 < 0,0001) e a inclinação negativa (PRand. =
0,0001; Figura 5b). Ao contrapor a duração experimental em relação ao tipo de ecossistema, o
ecossistema lêntico apresentou regressão homogênea (QR = 1,6743, g.l. = 26, PChi2 =
0,19568) e inclinação negativa (PRand. = 0,0194; Figura 5c). Entretanto, o baixo tamanho
amostral possivelmente compromete a estimativa (NR = 129,7). Enquanto ao ecossistema
lótico, a regressão da duração apresentou heterogeneidade (QR = 10,2625, g.l. = 370, PChi2 =
0,00136) e a inclinação negativa (PRand. = 0,0001; Figura 5d). Apesar de indícios de
subestruturação nos dados, não se avaliou a duração experimental em ecossistemas lóticos de
acordo com a origem do detrito, pois percebeu-se que para o detrito autóctone não houve
nenhuma magnitude do efeito disponível, de modo que a análise anterior (Figura 5d)
representa os dados referentes apenas ao detrito alóctone.
!!
31!
Figura 5 - Análise da duração experimental versus as magnitudes do efeito da taxa de
decomposição foliar (LnRk). Resultados estão divididos em a. Detrito autóctone, Q = 2,3317,
PChi2(inclinação) = 0,12676, NR (número de Rosenthal – fail safe number) = 1,3; b. Detrito
alóctone, Q = 52,1327, PChi2(inclinação) < 0,0001, NR = 14865,1. c. Ecossistema lêntico, Q =
52,1327, PChi2(inclinação) < 0,0001, NR = 129,7; d. Ecossistema lótico, Q = 10,2625,
PChi2(inclinação) = 0,00136, NR = 32572,5. Análises realizadas através de modelo de efeito fixo
através da resposta do logaritmo da razão para taxa da decomposição foliar (LnRk) tendo
com tratamento-controle a presença-ausência dos invertebrados aquáticos.
!!
32!
Não se percebeu nenhuma lacuna (gap) ao plotar o índice de impacto das revistas pela
magnitude do efeito global (ver funnel plot em Anexo S1C) e calculou-se que seriam
necessários de 36384,5 à 42023,8 magnitudes do efeito com resultado nulo para tornar
insignificativo o resultado obtido da magnitude do efeito global. Esses resultados dão indícios
que os dados estão livres de vieses o que enrobustecem as análises de magnitudes do efeito,
tornando-as mais confiáveis.
4. DISCUSSÃO
4.1 Magnitude do efeito global
Um considerável número de estudos avaliaram o efeito dos invertebrados detritívoros
aquáticos, especialmente em ecossistemas lóticos, possivelmente, devido à extensa
variabilidade do efeito desse grupo de acordo com as mais variadas condições ambientais.
Além da diversidade de fatores ambientais que poderiam influenciar a avaliação do efeito
relativo dos invertebrados sobre a decomposição foliar, sabe-se que aspectos metodológicos
também podem influenciar esta avaliação. Revisões narrativas tradicionais, suportadas pela
experiência de seus autores, tem revelado a dificuldade da avaliação do papel relativo dos
invertebrados na decomposição foliar (revisões como Graça 2001; Graça et al. 2001; Abelho
2001), apesar da popularidade de técnicas, em especial o uso de litterbags (Boulton & Boon
1991; Abelho 2001; Graça 2001; Liski et al. 2005). Enquanto um número de trabalhos afirma
que a presença dos invertebrados afeta a taxa de decomposição foliar, outras publicações
contêm informações contrárias. Diante da necessidade de entender quais os fatores são
importantes a fim de explicar esta variabilidade na taxa de decomposição, buscando apontar
as lacunas desta área do conhecimento. Assim, através desse estudo, percebeu-se que são
escassos os trabalhos que quantificam o efeito relativo dos detritívoros e sua variação ao
longo de algum fator importante, particularmente numa abordagem integradora, que
incorpore, por exemplo, grandes faixas latitudinais e de temperatura (mas veja Irons et al.
1994, Boyero et al. 2011, Woodward et al. 2012). Do mesmo modo, alguns sub-parâmetros de
co-variáveis importantes também foram escassos. Por exemplo, apesar do grande número de
trabalhos encontrados em ecossistemas aquáticos, raros foram realizados em ecossistemas
marinhos (n = 2). Também foram raros os estudos que restringiam os invertebrados por meio
de inseticidas (n = 2), comprometendo a confrontação com outros tipos de exclusão. Desse
modo, este foi o primeiro cálculo meta-analítico do efeito dos invertebrados aquáticos sobre o
!!
33!
decaimento do detrito foliar utilizando todos os estudos disponíveis em escala global que
empregaram o método de avaliação por tratamento-controle.
Esta meta-análise encontrou uma intensificação significativa da decomposição foliar
atribuída à ação dos invertebrados detritívoros. Esta magnitude do efeito é independente dos
fatores categóricos, como o tipo de ecossistema ou a metodologia empregada para exclusão
dos invertebrados e também não tem relação com co-variáveis contínuas, como latitude,
temperatura e malhagem. A carência de poder constatar um padrão da variação do efeito dos
invertebrados sobre a decomposição foliar influenciado pelos principais fatores que orbitam
essa questão tem sido uma constante nas últimas décadas (Webster & Bensfield 1986, Irons et
al. 1994, Wallace et al. 1996, Graça 2001, Abelho 2001, Graça & Canhoto 2006, Boyero et al.
2011). O presente trabalho contribui apresentando uma solução para esta lacuna, além de
trazer novas informações para o crescimento de um conhecimento sintetizador que avalia o
efeito e o comportamento da detritivoria diante das co-variáveis ambientais e metodológicas
que poderiam afetá-la. Previsivelmente, muitas variáveis importantes para o processo de
decomposição não apresentaram número suficiente de avaliações consistentes, chegando
algumas a não serem analisadas. Apesar destas variáveis terem sido escolhidas tanto devido a
sua relevância para o processo quanto a sua disponibilidade na literatura, este estudo
certamente deixou de incluir outras variáveis reconhecidamente importantes mediadoras do
processo de decomposição, como características abióticas - pH, oxigênio, concentração de
nutrientes e características bióticas - diversidade, abundância e biomassa de invertebrados.
Assim, a não inclusão destas informações deu-se à indisponibilidade destes dados na maior
parte da literatura. Como a maior parte dos dados disponíveis sobre a decomposição foi
integrada através dos critérios meta-analíticos, constitui-se aqui uma síntese quanti-qualitativa
do efeito geral dos invertebrados.
Um dos propósitos de uma meta-análise é criar subsídios para se derivar hipóteses em
futuros experimentos e avaliações (Osenberg et al. 1999, Lajeunesse 2010). Através da
resposta dos LnR foi facilmente possível traduzir em reduções percentuais o papel dos
invertebrados detritívoros, estes resultados podem ser diretamente utilizados no futuro através
de modelos preditivos (detalhes em McMullen & Lytle 2012). Percebeu-se que os estudos
sobre a ação de invertebrados devem incluir um maior número de informações relacionados à
fauna, ao ambiente e às condições experimentais, de forma que futuras avaliações possam ser
mais precisas ao se buscar quais condições ecológicas são mais ou menos importantes a este
processo.
!!
34!
4.2 Co-variáveis ambientais e metodológicas
O entendimento do papel dos invertebrados detritívoros possivelmente sofre como
principal discordância (ou controvérsia) a dificuldade de avaliá-lo sob diferentes condições
ambientais, tipos de ecossistemas e ao longo do gradiente latitudinal (e os parâmetros que
variam com este gradiente). Recentemente, existe um esforço maior em busca de um
entendimento do efeito relativo da detritivoria, considerando aspectos geográficos a nível
continental ou mesmo mundial (Irons et al. 1994, Boyero et al. 2011, Woodward et al. 2012).
Em uma dessas buscas Boyero et al. 2011 encontraram uma relação positiva do efeito dos
invertebrados sobre a detritivoria foliar ao longo da latitude, apesar de neutra para a
temperatura, o que pode indicar que outros fatores diferentes da temperatura estão
determinando nessa relação. Por exemplo, a diversidade ou a composição de espécies de
decompositores ou mesmo alguma variação na qualidade do detrito poderia influenciar a
detritívoria ao longo da latitude (e.g. Wantzen & Wagner 2006). A maior refratariedade do
detrito de origem tropical, relacionada à compostos secundários (Boyero et al. 2009, Gimenes
et al. 2010), desfavoreceria o papel dos invertebrados detritívoros nos trópicos. Entretanto,
contrariando o obtido em Boyero et al. (2011) e as predições de um maior papel dos
invertebrados na região temperada em detrimento da tropical, este trabalho revelou que nem a
temperatura (Figura 3a), tampouco a latitude (Figura 3b), influenciam significativamente o
efeito relativo dos invertebrados detritívoros. Não variar com a latitude significa que os
efeitos dos invertebrados não são afetados por fatores biogeográficos que podem determinar
variações nas características dos decompositores, do detrito e consequentemente do papel
relativo de cada um na decomposição foliar.
De certa forma, a falta de relação do efeito dos invertebrados quanto à temperatura
corrobora a ausência da relação com a latitude, uma vez que ambas variáveis são fortemente
relacionadas. Nem por isso, outros parâmetros que variam ao longo da latitude (e.g. aspectos
evolutivos ou ecológicos) não deixariam de influenciar na ação dos detritívoros. Duas
possibilidades poderiam explicar esta ausência. Primeiro, a temperatura de fato não interfere
na ação dos invertebrados ou no papel relativo que os invertebrados têm na decomposição.
Segundo, e mais provável, os efeitos da temperatura estariam ocultos em função de outras
variáveis que expressam seus efeitos de maneira contrária e anulam o efeito final avaliado. A
sazonalidade, por exemplo, sabe-se que a presença de estações do ano bem definidas interfere
na disponibilidade de detrito, densidade de invertebrados e no papel relativo deste grupo na
!!
35!
decomposição foliar (Battle & Mihuc 2000). Assim, sub-análises considerando a sazonalidade
devem revelar alguma relação do papel dos invertebrados.
Apesar da magnitude do efeito global não apresentar relação com a latitude ou
temperatura, observou-se uma subestruturação com a latitude, de modo que o efeito da
latitude poderia estar condicionado a outros fatores tais como a origem do detrito e o tipo de
ecossistema (Figura 5). Quando avaliou-se a origem do detrito, o baixo tamanho amostral
para o detrito autóctone impediu uma abordagem consistente do efeito dos invertebrados. Por
outro lado, a heterogeneidade da magnitude do efeito em relação à latitude nos ecossistemas
lóticos, possivelmente, guardou relação com as diversas possibilidades de condições
ambientais que as águas correntes podem assumir (Niu & Dudgeon 2011), o que poderia
afetar diferentemente a detritivoria. Assim, estudos em ecossistemas lóticos devem revelar
uma relação do efeito dos invertebrados sobre a decomposição foliar de acordo com a ordem
de grandeza dos rios (e.g. Webster & Benfield 1986, Graça & Canhoto 2006).
Dentro dos ecossistemas, o marinho foi o único a não revelar uma magnitude do efeito
significativa. Entretanto, devido à escassez de experimentos neste ecossistema, é prudente
afirmar que este estudo limita-se a tecer considerações aos efeitos positivos dos invertebrados
em águas continentais - lóticas e lênticas. Vale destacar que o papel dos invertebrados
tendencia a ser maior em ecossistemas lóticos, embora não difira significativamente em
relação aos ecossistemas lênticos. Além disso o número de magnitudes do efeito de
ecossistemas lóticos (n = 389) é bem superior aos realizados em ecossistemas lênticos (n =
28), o que pode ter reduzido o poder da análise. Sabe-se que ambientes lóticos tem sido
utilizados para avaliar parâmetros importantes da comunidade detritívora, como a estrutura e
função ecossistêmica (Jonson & Malmqvist 2003, Encalada et al. 2010), provavelmente,
devido à fonte energética desses ambientes em geral ser mais dependente da detritivoria do
que em ecossistemas lênticos (e.g. Wantzen & Wagner 2006). Por isso, a biomassa, a
diversidade e a densidade de invertebrados é, em geral, muito maior em ecossistemas lóticos
do que em lênticos, o que explicaria um maior número de estudos sobre detritivoria nestes
ecossistemas. Desse modo, espera-se que o aumento de trabalhos em ecossistemas lênticos
propiciem maior segurança na análise (fail safe number) e possam revelar uma diferença entre
os dois ecossistemas, permanecendo um maior efeito dos invertebrados nas águas correntes
(ver Nakano & Murakami 2001, Carpenter et al. 2005, Nowlin et al. 2007). Outro ponto
importante, não considerado neste estudo, é a ordem dos rios. Sabe-se que a ordem de
grandeza dos rios influencia diretamente a decomposição do detrito foliar (Vannote et al.
!!
36!
1980), pois afeta fatores importantes, como oxigenação da coluna d’água, abundância de
invertebrados detritívoros, taxas de abrasão (Allan & Castillo 2007, Medeiros et al. 2009) e
disponibilidade e origem do detrito foliar (Graça & Canhoto 2006).
Quanto à origem do detrito foliar o efeito dos invertebrados foi positivo para ambos os
tipos, sendo mais forte para o detrito alóctone (predominante em ecossistemas lóticos) e
menos intenso para o detrito autóctone (predominante em ecossistemas lênticos; Figura 2b).
Esta diferença pode ajudar a explicar uma tendência de efeitos aparentemente mais fortes,
embora não significativamente, para ecossistemas lóticos. Corroborando as predições, já que
o detrito alóctone é mais duro e refratário, sendo relativamente mais fracionado pelos
invertebrados do que o detrito autóctone, onde a própria decomposição microbiana
provavelmente é a principal via de degradação. Uma hipótese realmente sustentada foi a de
que o efeito dos invertebrados em ecossistemas lênticos é baixo, afinal estes ambientes têm
baixa densidade de invertebrados, já que na maioria das vezes sua região bentônica apresenta
relativamente menores concentrações de oxigênio (Allan & Castillo 2007; Medeiros et al.
2009). Entretanto, dois aspectos poderiam confundir a comprovação experimental desta
hipótese em relação à origem do detrito. Primeiro, a predominância de invertebrados em
águas correntes dificulta a separação dos efeitos físicos (i.e. lixiviação e abrasão) e do efeito
dos invertebrados detritívoros (Langhans et al. 2008). Segundo, o detrito autóctone
predominante em ecossistemas lênticos, como lagos e rios maiores (Vannote et al. 1980),
onde há uma maior abundância relativa da ação microbiana com uma diminuição da atuação
dos invertebrados fragmentadores (Graça et al. 2001; Graça & Canhoto 2006). Deste modo, o
ecossistema lótico apresentaria uma superestimativa do papel dos invertebrados devido ao
predomínio de detrito alóctone, enquanto o mesmo é subestimado em ecossistemas lênticos
devido ao predomínio de detrito autóctone. A fim de superar essa dificuldade poderia se testar
o efeito da qualidade do detrito em cada ecossistema. Para isso seria necessário ter
informações por exemplo sobre o conteúdo de lignina, razão C/N, etc. O que não está
disponível na maioria dos estudos. Considerando que a ação dos invertebrados em canalizar a
energia para níveis tróficos superiores é mais importante no detrito alóctone que no autóctone,
a perda ou desaparecimento de invertebrados pode desacoplar a dependência trófica que
ecossistemas aquáticos têm de matéria orgânica alóctone. Sem dúvida, isso deve ser mais
relevante em ecossistemas lóticos, onde predomina a entrada de matéria alóctone.
Apesar dos resultados não apresentarem diferença significativa entre a metodologia de
exclusão de invertebrados (Figura 2c), o que corrobora o resultado de outros estudos (e.g.
!!
37!
Cuffney et al. 1990; Wallace et al. 1995; Rasmussen et al. 2012), o baixo número de
magnitudes do efeito de experimentos em campo elétrico (n = 5) e inseticida (n = 2) limitam
a conclusão deste estudo. Uma consideração importante sobre tipo exclusão é quanto a
contribuição dos invertebrados nas regiões tropical e temperada. Acredita-se que enquanto os
ambientes temperados abrigam pequenos crustáceos, como anfípodas e decápodes, nos
trópicos grandes decápodes atuariam como detritívoros, especialmente camarões e
caranguejos (detalhes em Wantzen & Wagner 2006, Wantzen et al. 2008). Com isso,
possivelmente, experimentos que não permitem o acesso de grandes organismos ao detrito
subestimam a atuação da fauna detritívora nos ambientes tropicais e superestimam-na em
regiões temperadas. Desse modo, talvez seja coerente atentar para do método de exclusão e
para a latitude. Por outro lado, esta diferença ecológica e consequentemente metodológica
dificulta a comparação dos resultados de decomposição entre regiões de latitudes
discrepantes. Experimentos em litterbags não revelaram resultados heterogêneos a medida
que aumenta-se o contraste entre as malhas das bolsas fina e grossa (Figura 3c), indicando que
variações na abertura de malha entre os experimentos não são responsáveis por tendenciar os
dados. Isto contraria a hipótese de que malhas maiores deveriam ser mais suscetíveis a perda
de biomassa por abrasão e fragmentação (e.g. Webster & Benfield 1986). Alguns autores
argumentam ainda que esta deveria ser a maior falha dos estudos com litterbags das últimas 4
décadas nos ambientes terrestres, sugerindo uma apuração rigorosa de seus resultados (meta-
análise por Kamplicher & Bruckner 2009). Contrariando esta crítica, o presente estudo não
revelou viés associado ao diferencial dos tamanhos de malha. Possivelmente nos
experimentos com litterbags são escolhidas malhagens apropriadas para cada tipo de
comunidade detritívora aquática o que deve minimizar os efeitos indesejados apontados por
Kamplicher & Bruckner (2009). Desse modo, apesar dos resultados em geral não serem
afetados pelas variáveis ambientais também não são as condições experimentais que os
tendenciam, o que dá maior consistência aos resultados encontrados.
Lamentavelmente, outros aspectos que não o ecológico ou o tipo de metodologia
empregada também influenciaram a análise. Vale salientar que desde a última revisão do
assunto, realizada por Graça (2001), a proporção de trabalhos em ambientes temperados
continua praticamente inalterada, com mais de 80% dos estudos realizados em regiões
temperadas. Uma revisão meta-analítica em ambientes terrestres também aponta para um
mesmo viés latitudinal nos estudos sobre decomposição foliar (ver Kamplicher & Bruckner
2009). Contudo, a escassez de experimentos nos trópicos diminui as possibilidades de
avaliações mais detalhadas. Sabe-se ainda que a biodiversidade nos trópicos é extraordinária,
!!
38!
especialmente considerando áreas úmidas e costeiras, devendo refletir numa miríade de
possibilidades em termos de condições e recursos aos decompositores e, consequentemente,
caminhos alternativos ao fluxo de energia no ciclo da matéria.
Os dados apresentam em geral uma relação negativa das magnitudes do efeito ao
longo da duração experimental (Figura 3d), o que corrobora a previsão de uma maior atuação
relativa dos invertebrados em estágios iniciais da sucessão degradativa. Sugerindo que a
matéria orgânica torne-se menos reativa à decomposição por invertebrados com o avanço de
seu estágio de degradabilidade. Assim, se a utilização do detrito pela macrofauna depende do
“condicionamento microbiano” e este é mais evidente em detritos de estágios iniciais de
decomposição, logo, à medida que o detrito se torna excessivamente pobre para os
microrganismos ele se tornaria menos atraente para a atuação de invertebrados.
Aparentemente os efeitos da interação do tempo com a qualidade do detrito são
independentes dos efeitos da interação do tempo com o tipo de ecossistema, uma visão
reforçada pelos resultados dos ambientes lênticos e detritos autóctones. Por outro lado, uma
maior inclinação da regressão para ecossistemas lóticos possivelmente relaciona-se à maior
densidade e diversidade de invertebrados detritívoros neste tipo de ecossistema (e.g. Graça
2001; Hunter et al. 2003; Graça & canhoto 2006).
5. CONCLUSÃO
Este trabalho sumariza a direção e magnitude do efeito dos invertebrados aquáticos
sobre o processo de decomposição foliar através de uma revisão meta-analítica incluindo os
fatores ambientais e metodológicos mais estudados. Em escala global, invertebrados aceleram
o processo de decomposição foliar em ambientes aquáticos, porém estes resultados são mais
consistentes para ambientes aquáticos continentais, para decomposição de detritos alóctones e
em estágios iniciais de decomposição. Essa relação com ecossistemas continentais
possivelmente fundamenta-se por serem fortemente subsidiados por matéria orgânica alóctone
(Cole et al. 1994, Barros et al. 2011), mais degradável pelos invertebrados, especialmente em
ambientes lóticos. Por outro lado ao contrário do que se tem sugerido, os efeitos da atividade
dos invertebrados independem da temperatura ou latitude. Entretanto os invertebrados
detritívoros devem apresentar um importante papel funcional na ciclagem de matéria e
energia em diferentes regiões biogeográficas com variados contextos ambientais e climáticos
(Palacios et al. 2013). A relação geral dos efeitos dos invertebrados ao longo das escalas
temporais ajusta-se a perspectiva da decrescente contribuição da detritivoria no processo de
!!
39!
decomposição. Considerando uma abordagem que envolva aspectos biogeográficos, o papel
dos invertebrados deve revelar uma influência do clima e vegetação ao longo do tempo. Outro
aspecto importante é que os resultados são consistentes ao longo de diferentes metodologias
de controle dos invertebrados e não são afetados pela variação de abertura das malhas nos
estudos com litterbags (contrariando a perspectiva de Kamplicher & Bruckner 2009). Desta
forma, o efeito avaliado dos invertebrados decompositores não é um artefato experimental (ou
do tipo de metodologia empregada). Percebeu-se também que os estudos sobre a ação de
invertebrados devem incluir um maior número de informações relacionadas aos tipos de
ecossistema lêntico e marinho, à estequiometria do detrito e às condições abióticas, como pH,
nutrientes disponíveis na coluna de água (e.g. nitratos e fosfatos), densidade e diversidade de
invertebrados, de forma que futuras meta-análises possam ser mais precisas ao se buscar sob
quais condições ecológicas o papel dos invertebrados é mais ou menos importantes.
!!
40!
5. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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6. ANEXOS
!!
52!
Figura S1. Effect size em função do A. tipo de effect size; não-ponderado ou ponderado, B.
forma de obtenção do k; original (fornecido pelo autor) ou calculado, ou seja, convertido pelo
modelo de decaimento de Pertersen & Cummins (1974), C. funnel plot; índice de impacto de
5 anos referente a cada effect size, D. plotagem do quantil normal. Os dados foram analisados
utilizando modelos de efeitos fixos para a resposta do logaritmo da razão da taxa de
decomposição foliar para experimentos do tipo tratamento controle, na presença e ausência de
invertebrados (LnRk). Vale notar que effect sizes maiores que zero indicam que os
tratamentos com invertebrados apresentam, em média, decomposição relativamente mais
rápida. Valores iguais a zero indicariam que a presença dos invertebrados, em média, não
ocasiona um efeito na decomposição diferente do apresentado pelo tratamento sem
invertebrados. Resultados negativos indicam que a presença dos invertebrados apresentam,
em média, menor decomposição relativa. As figuras A e B apresentam effect sizes médios e
sobre os quais barras de Intervalo de Confiança (IC) indicam intervalo de confiança de ±95%
corrigido de tendência por bootstrap com 9999 iterações. Nenhum dos subgrupos, dentro de
cada análise, revelou heterogeneidade significativa (PChi2 < 0,05). Acima das barras de IC
estão, em ordem, os tamanhos amostrais e o percentual de trabalhos de cada effect size, para
cada categoria, que resultaram valores relativos de effect size menores (%↓) e maiores (%↑) que zero.
Abaixo de cada barra de IC há uma letra indicando se existe diferença significativa entre os
subcategorias de cada co-variável.
M
ag
ni
tu
de
d
o
ef
ei
to
(L
nR
k
)
D
!!
53!
Tabela S1. Tabela Geral de estudos e co-variáveis utilizadas na meta-análise. Id., número de identificação de cada publicação; Referência
Bibliográfica; Latitude (latitude em graus-decimais de onde foi realizado o experimento); Temperatura (oC); Tipo de ecossistema (lótico, lêntico
ou marinho); Origem do detrito (autóctone (Autóc.) ou alóctone (Alóc.)); Tipo de exclusão (forma de exclusão da fauna detritívora, por mesh
bags (mb), inseticida (ins) e campo elétrico (el)), IM; Índice de Malhagem (cálculo da diferença entre a malhagem grossa e fina, dividido pela
malhagem fina (!" = [!" −!"]/!")); Duração experimental (dias) e FI – 5 (fator de impacto dos últimos cinco anos da revista onde o estudo
foi publicado). As linhas referem-se às 419 magnitudes do efeito dos invertebrados sobre a decomposição foliar, o que as tornam independentes
umas das outras é a divergência em no mínimo uma co-variável. Os títulos de algumas das revistas foram abreviados segundo o ISI Journal Title
Abbreviations em
Id. Referência Bibliográfica Latitude (graus)
Temperat
ura (oC)
Tipo de
ecossiste
ma
Orige
m do
detrit
o
Tipo
de
exclus
ão
IM
Duração
experiment
al (dias)
FI-5
1 Walpola et al. (2011) Int Rev Hydrobiol 96(1):90-104 6,2542 25,6 lótico Alóc. mb 7 131 1,742
1 Walpola et al. (2011) Int Rev Hydrobiol 96(1):90-104 6,2542 25,6 lótico Alóc. mb 7 91 1,742
2 Kominoski et al. (2011) Ecology 92(1):151-159 49,3111 14,9 lótico Alóc. mb 19,83 40 6,007
2 Kominoski et al. (2011) Ecology 92(1):151-159 49,3111 15,2 lótico Alóc. mb 19,83 40 6,007
2 Kominoski et al. (2011) Ecology 92(1):151-159 49,3111 13,1 lótico Alóc. mb 19,83 40 6,007
2 Kominoski et al. (2011) Ecology 92(1):151-159 49,3111 13,8 lótico Alóc. mb 19,83 40 6,007
2 Kominoski et al. (2011) Ecology 92(1):151-159 49,3111 14 lótico Alóc. mb 19,83 40 6,007
2 Kominoski et al. (2011) Ecology 92(1):151-159 49,3111 12,9 lótico Alóc. mb 19,83 40 6,007
2 Kominoski et al. (2011) Ecology 92(1):151-159 49,3111 14,5 lótico Alóc. mb 19,83 40 6,007
2 Kominoski et al. (2011) Ecology 92(1):151-159 49,3111 15 lótico Alóc. mb 19,83 40 6,007
2 Kominoski et al. (2011) Ecology 92(1):151-159 49,3111 13,3 lótico Alóc. mb 19,83 40 6,007
2 Kominoski et al. (2011) Ecology 92(1):151-159 49,3111 14,1 lótico Alóc. mb 19,83 40 6,007
2 Kominoski et al. (2011) Ecology 92(1):151-159 49,3111 14,9 lótico Alóc. mb 19,83 60 6,007
2 Kominoski et al. (2011) Ecology 92(1):151-159 49,3111 15,2 lótico Alóc. mb 19,83 60 6,007
2 Kominoski et al. (2011) Ecology 92(1):151-159 49,3111 13,1 lótico Alóc. mb 19,83 60 6,007
2 Kominoski et al. (2011) Ecology 92(1):151-159 49,3111 13,8 lótico Alóc. mb 19,83 60 6,007
2 Kominoski et al. (2011) Ecology 92(1):151-159 49,3111 14 lótico Alóc. mb 19,83 60 6,007
2 Kominoski et al. (2011) Ecology 92(1):151-159 49,3111 12,9 lótico Alóc. mb 19,83 60 6,007
!!
54!
2 Kominoski et al. (2011) Ecology 92(1):151-159 49,3111 14,5 lótico Alóc. mb 19,83 60 6,007
2 Kominoski et al. (2011) Ecology 92(1):151-159 49,3111 15 lótico Alóc. mb 19,83 60 6,007
2 Kominoski et al. (2011) Ecology 92(1):151-159 49,3111 13,3 lótico Alóc. mb 19,83 60 6,007
2 Kominoski et al. (2011) Ecology 92(1):151-159 49,3111 14,1 lótico Alóc. mb 19,83 60 6,007
3 Hopkins et al. (2011) Water Air.Soil Pollution 214:409-421 43 13,9 lótico Alóc. mb 19 28 1,892
3 Hopkins et al. (2011) Water Air.Soil Pollution 214:409-421 43 14,2 lótico Alóc. mb 19 28 1,892
3 Hopkins et al. (2011) Water Air.Soil Pollution 214:409-421 43 12,5 lótico Alóc. mb 19 28 1,892
4 Dangles et al. (2011) Ecology 92(3):733-743 0,35 8,6 lótico Alóc. mb 0,67 70 6,007
4 Dangles et al. (2011) Ecology 92(3):733-743 0,35 8,3 lótico Alóc. mb 0,67 70 6,007
4 Dangles et al. (2011) Ecology 92(3):733-743 0,35 8,8 lótico Alóc. mb 0,67 70 6,007
4 Dangles et al. (2011) Ecology 92(3):733-743 0,35 7,5 lótico Alóc. mb 0,67 70 6,007
4 Dangles et al. (2011) Ecology 92(3):733-743 0,35 9,3 lótico Alóc. mb 0,67 70 6,007
4 Dangles et al. (2011) Ecology 92(3):733-743 0,35 9 lótico Alóc. mb 0,67 70 6,007
4 Dangles et al. (2011) Ecology 92(3):733-743 0,35 8,9 lótico Alóc. mb 0,67 70 6,007
4 Dangles et al. (2011) Ecology 92(3):733-743 0,35 7,2 lótico Alóc. mb 0,67 70 6,007
4 Dangles et al. (2011) Ecology 92(3):733-743 0,35 9,3 lótico Alóc. mb 0,67 70 6,007
4 Dangles et al. (2011) Ecology 92(3):733-743 0,35 8,2 lótico Alóc. mb 0,67 70 6,007
4 Dangles et al. (2011) Ecology 92(3):733-743 0,35 9,4 lótico Alóc. mb 0,67 70 6,007
4 Dangles et al. (2011) Ecology 92(3):733-743 0,35 7,3 lótico Alóc. mb 0,67 70 6,007
4 Dangles et al. (2011) Ecology 92(3):733-743 0,35 7,4 lótico Alóc. mb 0,67 70 6,007
4 Dangles et al. (2011) Ecology 92(3):733-743 0,35 7,8 lótico Alóc. mb 0,67 70 6,007
4 Dangles et al. (2011) Ecology 92(3):733-743 0,35 7 lótico Alóc. mb 0,67 70 6,007
4 Dangles et al. (2011) Ecology 92(3):733-743 0,35 9,7 lótico Alóc. mb 0,67 70 6,007
4 Dangles et al. (2011) Ecology 92(3):733-743 0,35 10,2 lótico Alóc. mb 0,67 70 6,007
4 Dangles et al. (2011) Ecology 92(3):733-743 0,35 10,3 lótico Alóc. mb 0,67 70 6,007
4 Dangles et al. (2011) Ecology 92(3):733-743 0,35 9,1 lótico Alóc. mb 0,67 70 6,007
4 Dangles et al. (2011) Ecology 92(3):733-743 0,35 9,2 lótico Alóc. mb 0,67 70 6,007
!!
55!
6 Boyero et al. (2011) Ecology Letters 14(3):289-294 41,4 1,9 lótico Alóc. mb 19 56 15,389
6 Boyero et al. (2011) Ecology Letters 14(3):289-294 30,4333 12,3 lótico Alóc. mb 19 56 15,389
6 Boyero et al. (2011) Ecology Letters 14(3):289-294 19,6333 15,5 lótico Alóc. mb 19 56 15,389
6 Boyero et al. (2011) Ecology Letters 14(3):289-294 43,3 11,3 lótico Alóc. mb 19 56 15,389
6 Boyero et al. (2011) Ecology Letters 14(3):289-294 19,45 17,3 lótico Alóc. mb 19 56 15,389
6 Boyero et al. (2011) Ecology Letters 14(3):289-294 37,4667 11,9 lótico Alóc. mb 19 56 15,389
6 Boyero et al. (2011) Ecology Letters 14(3):289-294 22,7167 15,4 lótico Alóc. mb 19 56 15,389
6 Boyero et al. (2011) Ecology Letters 14(3):289-294 10,7167 26 lótico Alóc. mb 19 56 15,389
6 Boyero et al. (2011) Ecology Letters 14(3):289-294 43,7 9,7 lótico Alóc. mb 19 56 15,389
6 Boyero et al. (2011) Ecology Letters 14(3):289-294 5,1167 24,4 lótico Alóc. mb 19 56 15,389
6 Boyero et al. (2011) Ecology Letters 14(3):289-294 48,3333 5,4 lótico Alóc. mb 19 56 15,389
6 Boyero et al. (2011) Ecology Letters 14(3):289-294 9,3333 18 lótico Alóc. mb 19 56 15,389
6 Boyero et al. (2011) Ecology Letters 14(3):289-294 36,3833 10,1 lótico Alóc. mb 19 56 15,389
6 Boyero et al. (2011) Ecology Letters 14(3):289-294 0,6167 16,5 lótico Alóc. mb 19 56 15,389
6 Boyero et al. (2011) Ecology Letters 14(3):289-294 3,25 23,7 lótico Alóc. mb 19 56 15,389
6 Boyero et al. (2011) Ecology Letters 14(3):289-294 20,2167 15,6 lótico Alóc. mb 19 56 15,389
6 Boyero et al. (2011) Ecology Letters 14(3):289-294 41,35 12,7 lótico Alóc. mb 19 56 15,389
6 Boyero et al. (2011) Ecology Letters 14(3):289-294 9,15 24,1 lótico Alóc. mb 19 56 15,389
6 Boyero et al. (2011) Ecology Letters 14(3):289-294 40,1333 8,2 lótico Alóc. mb 19 56 15,389
6 Boyero et al. (2011) Ecology Letters 14(3):289-294 18,5333 21,8 lótico Alóc. mb 19 56 15,389
6 Boyero et al. (2011) Ecology Letters 14(3):289-294 11,15 24,7 lótico Alóc. mb 19 56 15,389
6 Boyero et al. (2011) Ecology Letters 14(3):289-294 43,25 6,2 lótico Alóc. mb 19 56 15,389
7 Riipinen et al. (2010) Freshwater Biology 55:346-359 53,7167 lótico Alóc. mb 19 35 3,625
7 Riipinen et al. (2010) Freshwater Biology 55:346-359 53,7167 lótico Alóc. mb 19 77 3,625
7 Riipinen et al. (2010) Freshwater Biology 55:346-359 54,5833 lótico Alóc. mb 19 35 3,625
7 Riipinen et al. (2010) Freshwater Biology 55:346-359 49,9333 lótico Alóc. mb 19 75 3,625
7 Riipinen et al. (2010) Freshwater Biology 55:346-359 49,9333 lótico Alóc. mb 19 125 3,625
8 Moulton et al. (2010) Hydrobiologia 638: 55-66 23,9667 20 lótico Alóc. mb 49 48 2,069
8 Moulton et al. (2010) Hydrobiologia 638: 55-66 23,9667 20,6 lótico Alóc. mb 49 48 2,069
8 Moulton et al. (2010) Hydrobiologia 638: 55-66 23,9667 22,9 lótico Alóc. mb 49 64 2,069
!!
56!
8 Moulton et al. (2010) Hydrobiologia 638: 55-66 23,9667 23 lótico Alóc. mb 49 64 2,069
8 Moulton et al. (2010) Hydrobiologia 638: 55-66 23,9667 23,4 lótico Alóc. mb 49 64 2,069
9 Hladyz et al. (2010) Freshwater Biology 55(9): 1916-1929 53,4128 5,8 lótico Alóc. mb 19
3,625
9 Hladyz et al. (2010) Freshwater Biology 55(9): 1916-1929 53,4128 5,4 lótico Alóc. mb 19
3,625
9 Hladyz et al. (2010) Freshwater Biology 55(9): 1916-1929 45,9431 4,9 lótico Alóc. mb 19
3,625
9 Hladyz et al. (2010) Freshwater Biology 55(9): 1916-1929 45,9431 4,5 lótico Alóc. mb 19
3,625
9 Hladyz et al. (2010) Freshwater Biology 55(9): 1916-1929 53,0086 6,6 lótico Alóc. mb 19
3,625
9 Hladyz et al. (2010) Freshwater Biology 55(9): 1916-1929 53,0086 7,3 lótico Alóc. mb 19
3,625
10 Encalada et al. (2010) Freshwater Biology 55(8): 1719-1733 0,1 17,8 lótico Alóc. mb 19 63 3,625
10 Encalada et al. (2010) Freshwater Biology 55(8): 1719-1733 0,1 18,6 lótico Alóc. mb 19 63 3,625
10 Encalada et al. (2010) Freshwater Biology 55(8): 1719-1733 0,1 17,8 lótico Alóc. mb 19 63 3,625
10 Encalada et al. (2010) Freshwater Biology 55(8): 1719-1733 0,1 18,6 lótico Alóc. mb 19 63 3,625
11 Brady et al. (2010): Hydrobiologia 651(1): 93-100 41,2 lêntico Alóc. mb 32 2,069
13 Schindler & Gessner (2009) Ecology 90(6): 1641-1649 47,7975 2,3 lótico Alóc. mb 19 55 6,007
14 Rincon & Santelloco (2009) J N Am Benthol Soc 28(2): 416-425 10,9667 28,3 lêntico Alóc. mb 19,83 31 3,251
14 Rincon & Santelloco (2009) J N Am Benthol Soc 28(2): 416-425 10,9667 28,4 lótico Alóc. mb 19,83 31 3,251
16 Piscart et al. (2009) Environmental Pollution 157(3): 1011-1018 48,5336 8,2 lótico Alóc. mb 11 66 3,746
16 Piscart et al. (2009) Environmental Pollution 157(3): 1011-1018 48,5336 8,5 lótico Alóc. mb 11 66 3,746
!!
57!
16 Piscart et al. (2009) Environmental Pollution 157(3): 1011-1018 48,5336 8,7 lótico Alóc. mb 11 66 3,746
17 Nanda et al. (2009) Wetlands Ecology.Management 17(4): 417-421 35,8333
lótico Alóc. mb 4 123 1,43
17 Nanda et al. (2009) Wetlands Ecology.Management 17(4): 417-421 35,8333
lêntico Alóc. mb 4 187 1,43
18 Menendez (2009) Estuarine Coastal.Shelf Science 82(4): 608-614 40,6497 22 lêntico
Autóc
. mb 9 32 2,622
19 McKie et al. (2009) Oecologia 160(4): 757-770 63,8 lótico Alóc. tx 42 3,888
20 McKie & Malmqvist (2009) Freshwater Biology 54(10): 2086-2100 64,4339 0,3 lótico Alóc. mb 19 57 3,625
26 Benstead et al. (2009) J N Am Benthol Soc 28(2): 454-465 5,3167 25,6 lótico Alóc. el
39 3,251
27 Al-Riyami et al. (2009) Int Rev Hydrobiol 94(1): 16-28 23 13,6 lótico Alóc. mb 9 32 1,742
29 Medeiros et al. (2008) Fundamental.Applied Limnology 172(1): 59-70 42,1833 8,6 lótico Alóc. mb 9 56 1,403
29 Medeiros et al. (2008) Fundamental.Applied Limnology 172(1): 59-70 42,1833 9,3 lótico Alóc. mb 9 56 1,403
29 Medeiros et al. (2008) Fundamental.Applied Limnology 172(1): 59-70 42,1833 8,4 lótico Alóc. mb 9 64 1,403
29 Medeiros et al. (2008) Fundamental.Applied Limnology 172(1): 59-70 42,1833 8,8 lótico Alóc. mb 9 64 1,403
29 Medeiros et al. (2008) Fundamental.Applied Limnology 172(1): 59-70 42,1833 10,2 lótico Alóc. mb 9 64 1,403
30 Lecerf et al. (2008) Freshwater Biology 53(8): 1658-1672 44,0519 7,4 lótico Alóc. mb 19 38 3,625
30 Lecerf et al. (2008) Freshwater Biology 53(8): 1658-1672 43,9114 6,5 lótico Alóc. mb 19 38 3,625
30 Lecerf et al. (2008) Freshwater Biology 53(8): 1658-1672 43,3339 11,8 lótico Alóc. mb 19 32 3,625
30 Lecerf et al. (2008) Freshwater Biology 53(8): 1658- 43,3417 8,3 lótico Alóc. mb 19 32 3,625
!!
58!
1672
30 Lecerf et al. (2008) Freshwater Biology 53(8): 1658-1672 43,4122 8,1 lótico Alóc. mb 19 69 3,625
30 Lecerf et al. (2008) Freshwater Biology 53(8): 1658-1672 43,4133 7 lótico Alóc. mb 19 69 3,625
31 Langhans et al. (2008) Aquatic Sciences 70(3): 337-346 46 9,3 lótico Alóc. mb 19 80 2,641
31 Langhans et al. (2008) Aquatic Sciences 70(3): 337-346 4 8 lêntico Alóc. mb 19 102 2,641
31 Langhans et al. (2008) Aquatic Sciences 70(3): 337-346 46 7,4 lêntico Alóc. mb 19 102 2,641
32 Chung & Suberkropp (2008) Fundamental.Applied Limnology 173(1): 35-46 35,75
lótico Alóc. mb 4 95 1,403
33 Bobeldyk & Lamberti (2008) J Great Lakes Res 34(2): 265-275 46,1667 18,9 lótico Alóc. mb
28 1,873
33 Bobeldyk & Lamberti (2008) J Great Lakes Res 34(2): 265-275 46,1667 18,2 lótico Alóc. mb
28 1,873
33 Bobeldyk & Lamberti (2008) J Great Lakes Res 34(2): 265-275 46,1667 18,5 lótico Alóc. mb
28 1,873
34 Tiegs (2007) J N Am Benthol Soc 26(1): 70-77 46 7,7 lêntico Alóc. mb 19 80 3,251
34 Tiegs et al. (2007) J N Am Benthol Soc 26(1): 70-77 46 9,3 lótico Alóc. mb 19 80 3,251
35 Petrin et al. (2007) Can J Fish Aquat Sci 64(11): 1563-1572 64,2167
lêntico Alóc. mb 19 41 2,632
35 Petrin et al. (2007) Can J Fish Aquat Sci 64(11): 1563-1572 64,25
lêntico Alóc. mb 19 41 2,632
36 Mesquita & Cassio (2007) Fundamental.Applied Limnology 168(3): 221-230 39 9,7 lótico Alóc. mb 19 84 1,403
36 Mesquita & Cassio (2007) Fundamental.Applied Limnology 168(3): 221-230 39 7,4 lótico Alóc. mb 19 84 1,403
37 Goncalves et al. (2007) Freshwater Biology, 2007. 52(8): 1440-1451 40,1 10 lótico Alóc. mb 19 63 3,625
37 Goncalves et al. (2007) Freshwater Biology, 2007. 40,1 16,8 lótico Alóc. mb 19 35 3,625
!!
59!
52(8): 1440-1451
37 Goncalves et al. (2007) Freshwater Biology, 2007. 52(8): 1440-1451 19,2667 15,5 lótico Alóc. mb 19 75 3,625
38 Gama et al. (2007) Int Rev Hydrobiol 92(3): 229-241 40,3061 11,5 lótico Alóc. mb 1 90 1,742
39 Francis et al. (2007) Ecosystems 10(7): 1057-1068 25,7833 lêntico Alóc. mb 19 4,85
39 Francis et al. (2007) Ecosystems 10(7): 1057-1068 19,8167 lêntico Alóc. mb 19 4,85
39 Francis et al. (2007) Ecosystems 10(7): 1057-1068 25,7833 lêntico Alóc. mb 19 4,85
39 Francis et al. (2007) Ecosystems 10(7): 1057-1068 19,8167 lêntico Alóc. mb 19 4,85
39 Francis et al. (2007) Ecosystems 10(7): 1057-1068 25,7833 lêntico Alóc. mb 19 4,85
39 Francis et al. (2007) Ecosystems 10(7): 1057-1068 19,8167 lêntico Alóc. mb 19 4,85
40 Dewson et al. (2007) Ecological Applications 17(6): 1797-1808 40,8096 13 lótico Alóc. mb 4
5,38
40 Dewson et al. (2007) Ecological Applications 17(6): 1797-1808 40,8186 18 lótico Alóc. mb 4
5,38
40 Dewson et al. (2007) Ecological Applications 17(6): 1797-1808 41,0779 19 lótico Alóc. mb 4
5,38
41 Chara et al (2007) Int Rev Hydrobiol 92(2): 183-198 2,5314 16,9 lótico Alóc. mb 124 120 1,742
42 Bergfur et al. (2007) Freshwater Biology 52(8): 1618-1633 60,35
lótico Alóc. mb 15,67 55 3,625
42 Bergfur et al. (2007) Freshwater Biology 52(8): 1618-1633 60,2
lótico Alóc. mb 15,67 118 3,625
42 Bergfur et al. (2007) Freshwater Biology 52(8): 1618-1633 60,05
lótico Alóc. mb 15,67 118 3,625
42 Bergfur et al. (2007) Freshwater Biology 52(8): 1618-1633 61,0333
lótico Alóc. mb 15,67 55 3,625
42 Bergfur et al. (2007) Freshwater Biology 52(8): 1618-1633 60,5833
lótico Alóc. mb 15,67 118 3,625
42 Bergfur et al. (2007) Freshwater Biology 52(8): 1618-1633 60,1333
lótico Alóc. mb 15,67 118 3,625
43 Swan & Palmer (2006) Oecologia 147(3): 469-478 39,5167 8 lótico Alóc. mb 67 3,888
43 Swan & Palmer (2006) Oecologia 149: 107-114 39,25 23,2 lótico Alóc. mb 75 3,888
!!
60!
44 Ribas et al. (2006) Austral Ecology 31(6): 783-790 21,1167 21,9 lótico Alóc. mb 24 70 2,074
45 McKie et al. (2006) Journal of Applied Ecology 43(4): 780-791 64
lótico Alóc. mb 19 39 5,804
46 Löhr et al. (2006) Hydrobiologia 560: 51-61 8 18,2 lótico Alóc. mb 4 200 2,069
46 Löhr et al. (2006) Hydrobiologia 560: 51-61 8 21,6 lótico Alóc. mb 4 200 2,069
46 Löhr et al. (2006) Hydrobiologia 560: 51-61 8 21,6 lótico Alóc. mb 4 200 2,069
46 Löhr et al. (2006) Hydrobiologia 560: 51-61 8 21,8 lótico Alóc. mb 4 200 2,069
47 Langhans et al .(2006) Oecologia 147(3): 501-509 46 9 lótico Alóc. mb 19 30 3,888
47 Langhans et al. (2006) Oecologia 147(3): 501-509 46 16,5 lótico Alóc. mb 19 30 3,888
48 Kulesza et al. (2006) Wetlands 26(4): 1079-1088 42,2167 23 lêntico Autóc. tx
127 1,766
49 Gulis et al. (2006) Freshwater Biology 51(9): 1655-1669 40,0789 10,7 lótico Alóc. mb 19 25 3,625
49 Gulis et al. (2006) Freshwater Biology 51(9): 1655-1669 40,0892 10,6 lótico Alóc. mb 19 25 3,625
49 Gulis et al. (2006) Freshwater Biology 51(9): 1655-1669 40,5956 9,5 lótico Alóc. mb 19 25 3,625
49 Gulis et al. (2006) Freshwater Biology 51(9): 1655-1669 40,5331 11,5 lótico Alóc. mb 19 25 3,625
49 Gulis et al. (2006) Freshwater Biology 51(9): 1655-1669 40,5247 10,3 lótico Alóc. mb 19 25 3,625
49 Gulis et al. (2006) Freshwater Biology 51(9): 1655-1669 40,5336 11 lótico Alóc. mb 19 25 3,625
49 Gulis et al. (2006) Freshwater Biology 51(9): 1655-1669 40,5347 10,8 lótico Alóc. mb 19 25 3,625
49 Gulis et al. (2006) Freshwater Biology 51(9): 1655-1669 40,57 10,7 lótico Alóc. mb 19 25 3,625
49 Gulis et al. (2006) Freshwater Biology 51(9): 1655-1669 40,5678 11 lótico Alóc. mb 19 25 3,625
49 Gulis et al. (2006) Freshwater Biology 51(9): 1655-1669 40,5411 11 lótico Alóc. mb 19 25 3,625
49 Gulis et al. (2006) Freshwater Biology 51(9): 1655- 40,0789 10,7 lótico Alóc. mb 19 94 3,625
!!
61!
1669
49 Gulis et al. (2006) Freshwater Biology 51(9): 1655-1669 40,0892 10,6 lótico Alóc. mb 19 94 3,625
49 Gulis et al. (2006) Freshwater Biology 51(9): 1655-1669 40,5956 9,5 lótico Alóc. mb 19 94 3,625
49 Gulis et al. (2006) Freshwater Biology 51(9): 1655-1669 40,5331 11,5 lótico Alóc. mb 19 94 3,625
49 Gulis et al. (2006) Freshwater Biology 51(9): 1655-1669 40,5247 10,3 lótico Alóc. mb 19 94 3,625
49 Gulis et al. (2006) Freshwater Biology 51(9): 1655-1669 40,5336 11 lótico Alóc. mb 19 94 3,625
49 Gulis et al. (2006) Freshwater Biology 51(9): 1655-1669 40,5347 10,8 lótico Alóc. mb 19 94 3,625
49 Gulis et al. (2006) Freshwater Biology 51(9): 1655-1669 40,57 10,7 lótico Alóc. mb 19 94 3,625
49 Gulis et al. (2006) Freshwater Biology 51(9): 1655-1669 40,5678 11 lótico Alóc. mb 19 94 3,625
49 Gulis et al. (2006) Freshwater Biology 51(9): 1655-1669 40,5411 11 lótico Alóc. mb 19 94 3,625
50 Goncalves et al. (2006) J N Am Benthol Soc 25(2): 344-355 40,1 10,6 lótico Alóc. mb 19 94 3,251
50 Goncalves et al. (2006) J N Am Benthol Soc 25(2): 344-355 37,1333 13,3 lótico Alóc. mb 19 94 3,251
50 Goncalves et al. (2006) J N Am Benthol Soc 25(2): 344-355 19,2733 15,5 lótico Alóc. mb 19 94 3,251
51 Ferreira et al. (2006) Archiv Fur Hydrobiologie 165(4): 493-513 40,0997 22,7 lótico Alóc. mb 19
1,403
53 Ake-Castillo et al. (2006) Hydrobiologia 559: 101-111 18,5333 marine Alóc. mb 3,58 150 2,069
54 Yanai & Koch (2005) Ecological Research 20(4): 471-480 43,3833 6 lótico Alóc. mb
40 1,705
55 Pfauder & Zimmer (2005) Eur j Soil Biol 41(3-4): 135-141 51
marine Autóc. mb
84 1,889
!!
62!
56 Pascoal et al. (2005) J N Am Benthol Soc 24(4): 784-797 41,45 12,6 lótico Alóc. mb 19 37 3,251
56 Pascoal et al. (2005) J N Am Benthol Soc 24(4): 784-797 41,45 13,8 lótico Alóc. mb 19 37 3,251
57 Lecerf et al. (2005) Oecologia 146(3): 432-442 43,45 7,2 lótico Alóc. mb 19 37 3,888
57 Lecerf et al. (2005) Oecologia 146(3): 432-442 43,45 8,2 lótico Alóc. mb 19 37 3,888
58 Usio & Townsend (2004) Ecology 85(3): 807-822 45,8167 8 lótico Alóc. mb 124 50 6,007
59 Fleituch & Leichtfried (2004) Int Rev Hydrobiol 89(5-6): 508-518 49,8667 5,8 lótico Alóc. mb 49 56 1,742
59 Fleituch & Leichtfried (2004) Int Rev Hydrobiol 89(5-6): 508-518 47,85 6,1 lótico Alóc. mb 49 56 1,742
61 Costantini et al (2004) Journal of Tropical Ecology 20: 325-335 15 11 lêntico
Autóc
. mb 69 56 2,021
62 Pascoal et al. (2003) Freshwater Biology 48(11): 2033-2044 41,4333 13,1 lótico Alóc. mb 19 35 3,625
63 Menendez et al. (2003) Hydrobiologia 495(1-3): 159-169 40,9667 12,4 lótico Alóc. mb 49 90 2,069
63 Menendez et al. (2003) Hydrobiologia 495(1-3): 159-169 40,9667 20,6 lótico Alóc. mb 49 90 2,069
63 Menendez et al. (2003) Hydrobiologia 495(1-3): 159-169 40,9 9,8 lótico Alóc. mb 49 90 2,069
63 Menendez et al. (2003) Hydrobiologia 495(1-3): 159-169 40,9 14,7 lótico Alóc. mb 49 90 2,069
63 Menendez et al. (2003) Hydrobiologia 506(1-3): 729-735 40,35 19 lêntico
Autóc
. mb 9
2,069
64 Dokkum et al. (2002) Hydrobiologia 482(1-3): 69-77 52,6833 4,4 lêntico Autóc. mb 499 38 2,069
64 Dokkum et al. (2002) Hydrobiologia 482(1-3): 69-77 52,6833 20,2 lêntico Autóc. mb 499 38 2,069
65 Usio & Townsend (2002) Oikos 98(3): 512-522 45,8167 12,5 lótico Alóc. mb 0 43 3,604
66 Rosemond et al. (2002) Limnology.Oceanography 47(1): 278-289 10,4333
lótico Alóc. mb 79 25 4,013
!!
63!
67 Mancinelli et al. (2002) Oecologia 133(3): 402-411 42,3167 lêntico Autóc. mb 2,33 45 3,888
68 Schofield et al. (2001) Freshwater Biology 46(9): 1191-1204 35 17,2 lótico Alóc. el
44 3,625
68 Schofield et al. (2001) Freshwater Biology 46(9): 1191-1204 35 12,9 lótico Alóc. el
56 3,625
70 March et al. (2001) Can J Fish Aquat Sci 58(3): 470-478 18,3333
lótico Alóc. el 25 2,632
72 Sabetta et al (2000) Hydrobiologia 439(1-3): 49-60 42,3167 22,6 lêntico Autóc. mb 249 40 2,069
73 Rossi & Costantini (2000) Marine Ecology-Progress Series 203: 145-159 40,2 13 lêntico
Autóc
. mb 1 30 3,086
73 Rossi & Costantini (2000) Marine Ecology-Progress Series 203: 145-159 40,2 19 lêntico
Autóc
. mb 1 30 3,086
73 Rossi & Costantini (2000) Marine Ecology-Progress Series 203: 145-159 40,2 23 lêntico
Autóc
. mb 1 30 3,086
76 Battle et al. (2000) Hydrobiologia 418: 123-136 30,2167 12 lêntico Autóc. mb 32,33 28 2,069
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104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 53,5 5,4 lótico Alóc. mb 19 32 32,452
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104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 53,5 4,9 lótico Alóc. mb 19 29 32,452
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104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 40,5 12,3 lótico Alóc. mb 19 26 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 40,5 10,3 lótico Alóc. mb 19 26 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 40,5 10,9 lótico Alóc. mb 19 26 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 45,5833 4,3 lótico Alóc. mb 19 36 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 45,5833 8,7 lótico Alóc. mb 19 36 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 45,5833 5 lótico Alóc. mb 19 39 32,452
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104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 45,5833 2,4 lótico Alóc. mb 19 73 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 45,5833 4,6 lótico Alóc. mb 19 36 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 45,5833 4,2 lótico Alóc. mb 19 37 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 56,1167 3,4 lótico Alóc. mb 19 40 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 56,1167 3,7 lótico Alóc. mb 19 42 32,452
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104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 56,1167 3,9 lótico Alóc. mb 19 39 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 56,1167 3,4 lótico Alóc. mb 19 39 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 56,1167 3,8 lótico Alóc. mb 19 40 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 56,1167 4,3 lótico Alóc. mb 19 39 32,452
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104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 47,35 8 lótico Alóc. mb 19 44 32,452
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104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 43,5 8,6 lótico Alóc. mb 19 47 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 43,5 8,7 lótico Alóc. mb 19 47 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 43,5 7,2 lótico Alóc. mb 19 47 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 43,5 8,2 lótico Alóc. mb 19 47 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 43,5 6,9 lótico Alóc. mb 19 47 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 43,5 7 lótico Alóc. mb 19 47 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 43,5 7,1 lótico Alóc. mb 19 47 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 43,5 8,3 lótico Alóc. mb 19 47 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 44,2667 7,9 lótico Alóc. mb 19 73 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 44,2667 7,6 lótico Alóc. mb 19 73 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 44,2667 8,7 lótico Alóc. mb 19 73 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 44,2667 7,2 lótico Alóc. mb 19 73 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 44,2667 8,8 lótico Alóc. mb 19 73 32,452
!!
69!
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 44,2667 9,4 lótico Alóc. mb 19 73 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 44,2667 8,2 lótico Alóc. mb 19 73 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 44,2667 6,5 lótico Alóc. mb 19 73 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 53,5 4,9 lótico Alóc. mb 19 68 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 53,5 5,1 lótico Alóc. mb 19 69 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 53,5 6,1 lótico Alóc. mb 19 68 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 53,5 6,2 lótico Alóc. mb 19 69 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 53,5 5,5 lótico Alóc. mb 19 68 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 53,5 5,7 lótico Alóc. mb 19 69 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 53,5 4,8 lótico Alóc. mb 19 69 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 53,5 5,6 lótico Alóc. mb 19 69 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 53,5 4,9 lótico Alóc. mb 19 69 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 53,3833 7,5 lótico Alóc. mb 19 45 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 53,3833 6,9 lótico Alóc. mb 19 45 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 53,3833 7,9 lótico Alóc. mb 19 45 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 53,3833 8,3 lótico Alóc. mb 19 45 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 53,3833 9,4 lótico Alóc. mb 19 45 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 53,3833 7,7 lótico Alóc. mb 19 45 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 53,3833 7,3 lótico Alóc. mb 19 45 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 53,3833 7,2 lótico Alóc. mb 19 45 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 64,0167 0,8 lótico Alóc. mb 19 57 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 64,0167 0,9 lótico Alóc. mb 19 56 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 64,0167 0,8 lótico Alóc. mb 19 56 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 64,0167 0,4 lótico Alóc. mb 19 59 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 64,0167 0,8 lótico Alóc. mb 19 56 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 64,0167 0,7 lótico Alóc. mb 19 64 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 64,0167 0,6 lótico Alóc. mb 19 64 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 50 3,6 lótico Alóc. mb 19 132 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 50 1,8 lótico Alóc. mb 19 127 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 50 1,5 lótico Alóc. mb 19 123 32,452
!!
70!
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 50 1,6 lótico Alóc. mb 19 125 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 50 1,7 lótico Alóc. mb 19 123 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 50 1,4 lótico Alóc. mb 19 125 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 50 3,5 lótico Alóc. mb 19 123 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 50 2,2 lótico Alóc. mb 19 123 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 50 1,2 lótico Alóc. mb 19 123 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 50 1,6 lótico Alóc. mb 19 123 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 40,5 11,5 lótico Alóc. mb 19 51 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 40,5 8,9 lótico Alóc. mb 19 57 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 40,5 10,4 lótico Alóc. mb 19 52 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 40,5 10,4 lótico Alóc. mb 19 57 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 40,5 10,1 lótico Alóc. mb 19 42 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 40,5 10,5 lótico Alóc. mb 19 57 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 40,5 10,5 lótico Alóc. mb 19 50 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 40,5 9,9 lótico Alóc. mb 19 57 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 45,5833 1,7 lótico Alóc. mb 19 110 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 45,5833 6,8 lótico Alóc. mb 19 109 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 45,5833 3,1 lótico Alóc. mb 19 110 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 45,5833 3,9 lótico Alóc. mb 19 110 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 45,5833 2,8 lótico Alóc. mb 19 109 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 45,5833 2,8 lótico Alóc. mb 19 110 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 45,5833 2,6 lótico Alóc. mb 19 143 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 45,5833 3,3 lótico Alóc. mb 19 53 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 45,5833 2,1 lótico Alóc. mb 19 109 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 45,5833 2,6 lótico Alóc. mb 19 110 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 56,1167 2,2 lótico Alóc. mb 19 83 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 56,1167 2,3 lótico Alóc. mb 19 85 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 56,1167 2 lótico Alóc. mb 19 84 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 56,1167 2,7 lótico Alóc. mb 19 82 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 56,1167 2,1 lótico Alóc. mb 19 82 32,452
!!
71!
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 56,1167 2,6 lótico Alóc. mb 19 86 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 56,1167 2,8 lótico Alóc. mb 19 82 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 56,1167 3,9 lótico Alóc. mb 19 85 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 56,1167 2,1 lótico Alóc. mb 19 81 32,452
104 Woodward et al. (2012) Science (336): 1438-1440 56,1167 1,7 lótico Alóc. mb 19 82 32,452
Tabela S2. Tabela de referências bibliográficas provenientes de estudos de revisão sobre invertebrados decompositores.
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72!
Id. Referência utilizada Estudo de revisão de onde originou a referência útil
81 Robinson et al. (1998) Freshwater Biology 40: 215-228 Graça et al (2001) International Review of Hydrobiology 86:
383-393
81 Robinson et al. (1 998) Freshwater Biology 40: 215-228 Graça et al (2001) International Review of Hydrobiology 86:
383-393
81 Robinson et al. (1998) Freshwater Biology 40: 215-228 Graça et al (2001) International Review of Hydrobiology 86:
383-393
81 Robinson et al. (1998) Freshwater Biology 40: 215-228 Graça et al (2001) International Review of Hydrobiology 86:
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96 Schlief & Mutz (2009) Hydrobiologia 624(1): 205-217 Kupisch et al. (2012) Ecological Modelling 247: 157-167
97 Stockley et al (1998) Science of The Total Environment 210-211: 427-435 Graça et al (2001) International Review of Hydrobiology 86:
383-393
!!
73!
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