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Acoplamento dos sinais frontais do cérebro à respiração de ratos durante repertório comportamental espontâneo no campo aberto
(Universidade Federal do Rio Grande do Norte, 2023-02-13) Barreto, Davi Drieskens Carvalho de Castro Sá; Laplagne, Diego Andrés; https://orcid.org/0000-0001-5860-1667; http://lattes.cnpq.br/0293416967746987; http://lattes.cnpq.br/7235040136157868; Takahashi, Daniel Yasumasa; Velho, Tarciso André Ferreira; http://lattes.cnpq.br/8194534389725093; Belluscio, Mariano Andrés; Barbosa, Flávio Freitas
A respiração é um ritmo essencial para a vida, e o principal sistema que mamíferos terrestres utilizam para sentir o cheiro do mundo ao redor. Ciclos respiratórios carregam passivamente moléculas odorantes que se ligam aos receptores olfatórios no epitélio olfativo, e cada ciclo é suficiente como uma unidade da sensação do odor. Também sabe-se hoje em dia que a respiração modula a atividade cerebral. Em 1942, o trabalho de Edgar Adrian mostrou que o fluxo rítmico de ar no epitélio olfativo do porco-espinho gera oscilações no bulbo olfatório. Trabalhos recentes em roedores mostraram que oscilações neurais sincronizadas à atividade respiratória ocorrem não apenas no bulbo olfatório, mas em áreas mais distantes no cérebro, como os córtices pré-frontal e visual, e em áreas subcorticais, como o hipocampo e a amígdala. De forma intrigante, estes ritmos respiratórios distribuídos não estão presentes continuamente. Ao contrário, o acoplamento entre a atividade neural e a respiração dentre as áreas cerebrais muda dramaticamente com o tempo. Estudos anteriores mostraram que o poder dessas oscilações acopladas à respiração é maior em áreas frontais. Para entender essa dinâmica, nós gravamos, simultaneamente, vídeo de profundidade, junto à respiração (pressão intranasal) e sinais cerebrais distribuídos (córtices cingulado anterior, pré límbico, orbitofrontal medial e parietal, e o bulbo olfatório) em 6 ratos enquanto se comportavam espontaneamente num campo aberto enriquecido (21 sessões de 30 minutos cada). Os animais mostraram um rico repertório comportamental, indo de imobilidade (sono presumido) à locomoção, comportamento de autolimpeza, rearing, e exploração de objetos. Nesta tese, vamos apresentar e discutir resultados sobre a modulação, pela respiração, de frequências altas e baixas do potencial de campo local (LFP) de áreas frontais do cérebro de ratos. Nós vamos mostrar como a magnitude dessa modulação depende fortemente da frequência respiratória dos ratos, e da área registrada. Nós descobrimos que todas as frequências respiratórias modulam a atividade do LFP em todas as áreas, com uma modulação mais forte em componentes de frequência mais baixa do LFP no bulbo olfatório e uma modulação mais forte em componentes de frequência mais alta do LFP (gamma) no córtex orbitofrontal medial. Para entender melhor as possíveis modulações da força do acoplamento entre o sinal neural e a respiração, nós detectamos e selecionamos estados comportamentais dos animais, e quantificamos o acoplamento neural à respiração para cada um deles. Nós achamos uma modulação significativa do LFP, pela respiração, em todos os comportamentos, com uma maior modulação no comportamento de autolimpeza. Os resultados mostrados aqui podem ajudar a entender melhor algumas peças desse quebra cabeça, e vão levantar mais questões sobre como e quando a respiração modula a atividade neural do cérebro frontal.
Caracterização de células de lugar no hipocampo e de suas relações com oscilações do potencial de campo local
(Universidade Federal do Rio Grande do Norte, 2015-03-13) Souza, Bryan da Costa; Tort, Adriano Bretanha Lopes; ; http://lattes.cnpq.br/3181888189086405; ; http://lattes.cnpq.br/9813919729127181; Laplagne, Diego Andrés; ; http://lattes.cnpq.br/0293416967746987; Amaral, Olavo Bohrer; ; http://lattes.cnpq.br/4987439782337345
As principais vias aferentes ao hipocampo vêm do córtex entorrinal e fazem parte de um loop que retorna ao entorrinal após passar pelo giro denteado, e pelas subareas do hipocampo CA3 e CA1. Desde a descoberta nos anos 50 de que o hipocampo está envolvido na formação de memórias, esta região vem sendo extensivamente estudada. Além desta função mnemônica, o hipocampo também está associado a navegação espacial. Em camundongos e ratos, células de lugar exibem um aumento da taxa de disparo relacionado à posição do animal. O local do ambiente onde uma determinada célula de lugar se ativa é chamado de campo de lugar. A taxa de disparo das células de lugar é máxima quando o animal está no centro do campo de lugar, e diminui a medida que ele se afasta desse ponto, sugerindo a existência de uma codificação espacial baseada em taxa de disparos. Entretanto, pesquisas prévias vêm mostrando a existência de oscilações hipocampais em múltiplas frequências e ligadas a diferentes estados comportamentais, e muitos acreditam que estas oscilações são importantes para uma codificação temporal. Em particular, oscilações teta (5-12 Hz) possuem uma relação espaço-temporal com as células de lugar conhecida como precessão de fase. Na precessão, a fase de disparos da célula de lugar muda gradualmente do pico de teta para o fundo e, posteriormente, para a fase ascendente, a medida que o animal atravessa o campo de lugar. Além disso, as teorias vigentes sugerem que CA1, a porta de saída do hipocampo, intermediaria a comunicação com o córtex entorrinal e CA3 através de oscilações em diferentes frequências chamadas, respectivamente, de gama alto (60-100 Hz; HG) e gama baixo (30-60 Hz; LG). Essas oscilações se relacionam com teta, estando aninhadas dentro de cada ciclo desta frequência mais lenta. Nesta dissertação, utilizamos dados disponibilizados online para fazer análises computacionais visando reproduzir resultados clássicos e recentes acerca da atividade das células de lugar no hipocampo de ratos em livre movimento. Em particular, nós revisitamos o debate sobre a relação da precessão de fase com variações na taxa de disparos e na posição do animal no campo de lugar. Concluímos que este fenômeno não pode ser explicado por nenhuma dessas variáveis sozinha, e sim pela interação entre elas. Nós também realizamos novas análises investigando as propriedades das células de lugar em relação às oscilações. Nós mostramos que o nível de modulação dos disparos por teta afeta apenas levemente a informação espacial contida nas células de lugar, enquanto a fase de disparo média não tem nenhuma influência na informação espacial. Também encontramos que as células de lugar estão moduladas por teta quando disparam fora do campo de lugar. Além disso, nossos resultados mostram que o disparo das células de lugar dentro do ciclo de teta segue os padrões de modulação de HG e LG por teta presentes nos potenciais de campo local de CA1 e córtex entorrinal. Por último, achamos um acoplamento fase-amplitude em CA1 associado apenas aos disparos dentro do campo de lugar na faixa de 40-80 Hz. Concluímos que o disparo de células de lugar está ligado a estados de rede refletidos no potencial de campo local e sugerimos que a atividade dessas células sejam interpretadas como um estado dinâmico ao invés de uma propriedade fixa da célula.
Cross-modal responses in the primary visual cortex encode complex objects and correlate with tactile discrimination
(2011-09-13) Vasconcelos, Nivaldo; Pantoja, Janaina; Belchior, Hindiael; Caixeta, Fábio Viegas; Faber, Jean; Freire, Marco Aurelio M.; Cota, Vinícius Rosa; Macedo, Edson Anibal de; Laplagne, Diego Andrés; Gomes, Herman Martins; Ribeiro, Sidarta Tollendal Gomes
Cortical areas that directly receive sensory inputs from the thalamus were long thought to be exclusively dedicated to a single modality, originating separate labeled lines. In the past decade, however, several independent lines of research have demonstrated cross-modal responses in primary sensory areas. To investigate whether these responses represent behaviorally relevant information, we carried out neuronal recordings in the primary somatosensory cortex (S1) and primary visual cortex (V1) of rats as they performed whiskerbased tasks in the dark. During the free exploration of novel objects, V1 and S1 responses carried comparable amounts of information about object identity. During execution of an aperture tactile discrimination task, tactile recruitment was slower and less robust in V1 than in S1. However, V1 tactile responses correlated significantly with performance across sessions. Altogether, the results support the notion that primary sensory areas have a preference for a given modality but can engage in meaningful cross-modal processing depending on task demand.
Effect of the menstrual cycle on electroencephalogram alpha and beta bands during motor imagery and action observation
(Frontiers Media SA, 2022-05-04) Souza, Rafaela Faustino Lacerda de; Mendes, Thatiane Maria Almeida Silveira; Lima, Luana Adalice Borges de Arauj; Brandão, Daniel Soares; Laplagne, Diego Andrés; Sousa, Maria Bernardete Cordeiro de
Female sex steroids (FSS) can affect the motor system, modulating motor cortex excitability as well as performance in dexterity and coordination tasks. However, it has not yet been explored whether FSS affects the cognitive components of motor behavior. Mu is a sensorimotor rhythm observed by electroencephalography (EEG) in alpha (8–12 Hz) and beta (15–30 Hz) frequency bands in practices such as motor imagery (MI) and action observation (AO). This rhythm represents a window for studying the activity of neural circuits involved in motor cognition. Herein we investigated whether the alpha-mu and beta-mu power in the sensorimotor region (C3 and C4, hypothesis-driven approach) and the alpha and beta power over frontal, parietal, and occipital regions (data-driven approach) are modulated differently in the menstrual, follicular, and luteal phases of menstrual cycles in right-handed dominant women. To do so, these women underwent MI and AO in the three menstrual cycle phases. The spectral activity of the cortical regions for the alpha and beta bands were compared between phases of the menstrual cycle and a correlation analysis was also performed in relation to estrogen and progesterone levels. For the hypothesis-based approach, beta-mu event-related desynchronization (ERD) was significantly stronger in the C3 channel in the follicular phase than in the menstrual and luteal phases. For the data-driven approach, beta ERD during MI was higher in the follicular phase than in the menstrual and luteal phases in the frontal region. These findings suggest the effect of FSS on executive movement control. No effect of menstrual cycle phases was observed in cortical areas investigated during OA, but alpha and beta bands correlated positively with the follicular phase plasma estradiol level. Thus, the attenuation of alpha and beta bands referring to mirror neuron activities appears to be associated with inhibition of cortical activity when estradiol levels are lower, improving cognitive processing of motor action
EMERGENCE OF INVARIANT REPRESENTATION OF 2 VOCALIZATIONS IN THE AUDITORY CORTEX
(J Neurophysiol, 2015-08-26) Carruthers, Isaac M.; Laplagne, Diego Andrés; Jaegle, Andrew; Briguglio, John; Mwilambwe-Tshilobo, Laetitia; Natan, Ryan G.; Geffen, Maria N.
Flexible Coupling of Respiration and Vocalizations with Locomotion and Head Movements in the Freely Behaving Rat
(2016) Alves, Joseph Andrews; Boerner, Barbara Ciralli; Laplagne, Diego Andrés
Quadrupedal mammals typically synchronize their respiration with body movements during rhythmic locomotion. In the rat, fast respiration is coupled to head movements during sniffing behavior, but whether respiration is entrained by stride dynamics is not known. We recorded intranasal pressure, head acceleration, instantaneous speed, and ultrasonic vocalizations from male and female adult rats while freely behaving in a social environment. We used high-speed video recordings of stride to understand how head acceleration signals relate to locomotion and developed techniques to identify episodes of sniffing, walking, trotting, and galloping from the recorded variables. Quantitative analysis of synchrony between respiration and head acceleration rhythms revealed that respiration and locomotion movements were coordinated but with a weaker coupling than expected from previous work in other mammals. We have recently shown that rats behaving in social settings produce high rates of ultrasonic vocalizations during locomotion bouts. Accordingly, rats emitted vocalizations in over half of the respiratory cycles during fast displacements. We present evidence suggesting that emission of these calls disrupts the entrainment of respiration by stride. The coupling between these two variables is thus flexible, such that it can be overridden by other behavioral demands.
Implicit motor imagery performance and cortical activity throughout the menstrual cycle
(Springer Science and Business Media LLC, 2022-12) Souza, Rafaela Faustino Lacerda de; Lima, Luana Adalice Borges de Araujo; Mendes, Thatiane Maria Almeida Silveira; Brandão, Daniel Soares; Laplagne, Diego Andrés; Sousa, Maria Bernardete Cordeiro de
Studies show that female motor and visuospatial skills are modulated by the menstrual cycle. Implicit motor imagery, meaning the involuntary imagination of movements during a task, involves kinesthetic, visual, and spatial aspects of the corresponding action and can be investigated by using the hand laterality judgment task (HLJT). In this study we aimed to investigate whether implicit motor imagery performance and cortical activity are altered throughout the menstrual cycle, as demonstrated by motor skills in females. Thus, 31 healthy women underwent HLJT during the menstrual, follicular and luteal phases of their menstrual cycles. Right-handed participants had to recognize the laterality (right or left) of hands presented in different views (palm or back) and orientations on a computer screen. Test performance and EEG event-related potentials were analyzed. Participants performed better in the test in the follicular and luteal phases when compared to the menstrual phase, and the accuracy of the test was positively correlated with estradiol levels in the follicular phase. The difference between medial and lateral hand orientations for rotation-related negativity was significant in the medial and left parieto-occipital regions only in the follicular phase. These findings suggest positive modulating action of estradiol in performing implicit motor imagery
Multimodal cues displayed by submissive rats promote prosocial choices by dominants
(Elsevier BV, 2022-07-07) Gachomba, Michael Joe Munyua; Esteve-Agraz, Joan; Caref, Kevin; Sanz Maroto, Aroa; Bortolozzo-Gleich, Maria Helena; Laplagne, Diego Andrés; Márquez, Cristina
Animals often display prosocial behaviors, performing actions that benefit others. Although prosociality is essential for social bonding and cooperation, we still know little about how animals integrate behavioral cues from those in need to make decisions that increase their well-being. To address this question, we used a two-choice task where rats can provide rewards to a conspecific in the absence of self-benefit and investigated which conditions promote prosociality by manipulating the social context of the interacting animals. Although sex or degree of familiarity did not affect prosocial choices in rats, social hierarchy revealed to be a potent modulator, with dominant decision-makers showing faster emergence and higher levels of prosocial choices toward their submissive cage mates. Leveraging quantitative analysis of multimodal social dynamics prior to choice, we identified that pairs with dominant decision-makers exhibited more proximal interactions. Interestingly, these closer interactions were driven by submissive animals that modulated their position and movement following their dominants and whose 50-kHz vocalization rate correlated with dominants’ prosociality. Moreover, Granger causality revealed stronger bidirectional influences in pairs with dominant focals and submissive recipients, indicating increased behavioral coordination. Finally, multivariate analysis highlighted body language as the main information dominants use on a trial-by-trial basis to learn that their actions have effects on others. Our results provide a refined understanding of the behavioral dynamics that rats use for action-selection upon perception of socially relevant cues and navigate social decision-making
Olfactory bulb drives respiration-coupled beta oscillations in the rat hippocampus
(2017-08-22) Lockmann, André LV; Laplagne, Diego Andrés; Tort, Adriano Bretanha Lopes
The synchronization of neuronal oscillations has been suggested as a mechanism to coordinate information flow between distant brain regions. In particular, the olfactory bulb (OB) and the hippocampus (HPC) have been shown to exhibit oscillations in the beta frequency range (10-20 Hz) that are likely to support communication between these structures. Here we further characterize features of beta oscillations in OB and HPC of rats anesthetized with urethane. We find that beta oscillations simultaneously appear in HPC and OB and phase-lock across structures. Moreover, Granger causality analysis reveals that OB beta activity drives HPC beta. The laminar voltage profile of beta in HPC shows the maximum amplitude in the dentate gyrus, spatially coinciding with olfactory inputs to this region. Finally, we also find that the respiratory cycle and respiration-coupled field potential rhythms (1-2 Hz) - but not theta oscillations (3-5 Hz) - modulate beta amplitude in OB and HPC. In all, our results support the hypothesis that beta activity mediates the communication between olfactory and hippocampal circuits in the rodent brain. This article is protected by copyright. All rights reserved.
Ontogenia das vocalizações ultrassônicas em um modelo de autismo
(Universidade Federal do Rio Grande do Norte, 2022-07-26) Fialho, Taíla Maciel de Alencar; Romcy-Pereira, Rodrigo Neves; 0000-0003-1042-9196; http://lattes.cnpq.br/9209418339421588; 0000-0001-5181-7334; http://lattes.cnpq.br/9141820799707169; Laplagne, Diego Andrés; https://orcid.org/0000-0001-5860-1667; http://lattes.cnpq.br/0293416967746987; Soares, Bruno Lobão; https://orcid.org/0000-0003-4564-2288; http://lattes.cnpq.br/3124118595692286
Ratos são mamíferos altriciais que nascem com desenvolvimento ainda incompleto do sistema nervoso. Assim, durante as três primeiras semanas de vida pós-natal se observa uma rápida maturação neuronal, acompanhada de mudanças comportamentais significativas. Neste período de três semanas, a comunicação filhote-mãe se dá através do contato físico, do odor e pela emissão de vocalizações ultrassônicas (USV) dos neonatos. Essas USVs neonatais (frequência média de 40 kHz e duração entre 20-160 ms) são emitidas em situações de isolamento materno e possuem características que se modificam ao longo do desenvolvimento. Assim, o estudo das emissões ultrassônicas é uma importante ferramenta para a compreensão das alterações na comunicação social presentes em transtornos do neurodesenvolvimento, como é no caso do transtorno do espectro autista. No modelo ácido valpróico (VPA) de autismo, pouco ainda se sabe sobre o perfil de desenvolvimento pós-natal da produção vocal ultrassônica. Portanto, este trabalho teve como objetivo investigar as características bioacústicas das USVs emitidas em isolamento por animais controle e animais expostos ao ácido valpróico nas idades pós-natais 11, 14 e 18. Nossos resultados mostram que animais VPA têm menor ganho de peso durante o período pós-natal comparados aos controles, mas não apresentaram diferenças nas idades de abertura do meato acústico externo ou dos olhos. Quanto às vocalizações, os animais VPA vocalizaram por menos tempo e apresentam vocalizações mais curtas do que os animais controle na idade de P11 e P14. Na idade 14, os animais VPA apresentaram USVs com maior amplitude entre frequência máxima e mínima, maior sinuosidade, maior frequência máxima e frequência de início mais alta. Esses achados, quando comparados por idade, sugerem que animais VPA apresentam amadurecimento precoce das características bioacústicas das vocalizações ultrassônicas.
Processamento metamodal no córtex sensorial primario de ratos
(2010-09) Caixeta, Fábio Viegas; Belchior, Hindiael; Laplagne, Diego Andrés; Freire, Marco; Nicolelis, Miguel; Ribeiro, Sidarta Tollendal Gomes
O modelo de processamento sensorial mais aceito atualmente afirma que os sentidos são processados em paralelo, e que a atividade de córtices sensoriais específicos define a modalidade sensória percebida subjetivamente. Neste trabalho investigamos se neurônios nos córtices primários visual (V1) e somestésico (S1) podem responder a estímulos das modalidades sensoriais cruzadas. Seis ratos machos adultos da linhagem Long-Evans receberam implantes crônicos de múltiplos eletrodos para registro simultâneo de disparos de potencial de ação de neurônios individuais e de potenciais de campo local nos córtices V1 e S1. A posição dos eletrodos foi confirmada por análise histológica (coloração de Nissl e citocromo oxidase). Quatro ratos foram submetidos a uma sessão de estimulação visual sob anestesia (104 neurônios registrados em V1 e 143 em S1), e três ratos foram submetidos a uma sessão de estimulação tátil sob anestesia(61 neurônios registrados em V1 e 136 em S1). Durante a estimulação visual, 87% dos neurônios de V1 foram responsivos, enquanto 82% dos neurônios de S1 responderam à estimulação tátil. Nos mesmos registros,encontramos 23% dos neurônios de V1 responsivos a estímulos táteis e 22% dos neurônios de S1 responsivos a estímulos visuais. Analisando o potencial de campo local, encontramos um potencial de campo evocado em ambos os córtices com latência semelhante ao pico de disparo dos neurônios registrados, sendo a amplitude dessa resposta ~50% maior nos córtices isomodais. Nossos dados corroboram uma crescente série de evidências que indica a presença de processamento metamodal nos córtices sensoriais primários, o que desafia o paradigma do processamento sensorial unimodal e sugere a necessidade de uma reinterpretação do modelo de hierarquia cortical atualmente aceito.
Rapid triggering of vocalizations following social interactions
(2013-11) Assini, Robert; Sirotin, Yevgeniy B.; Laplagne, Diego Andrés
Social interactions are multifaceted, composed of interlinked sensorymotor behaviors. The individual significance of each of these correlated components cannot be established without observing the full behavior. Recently, Wesson [1] concluded that rats display their submissive status by lowering sniff rate following face-to-face encounters with a dominant conspecific. How rats can perceive such changes in sniff rate is unclear. We recorded sniffing and vocal production of rats during social interactions. Face-toface encounters with a dominant rat immediately elicited 22 kHz alarm calls in the submissive. The large drop in sniff rate observed in submissive rats was caused by the prolonged exhalations needed to produce these calls. We propose that, while submissive rats do lower sniffing rates around face-to-face encounters, dominant rats need not directly perceive this change, but may instead attend to the salient 22 kHz alarm calls.
Rats Synchronize Locomotion with Ultrasonic Vocalizations at the Subsecond Time Scale
(2016-09) Laplagne, Diego Andrés; Costa, Martín Elías
Acoustic signals have the potential for transmitting information fast across distances. Rats emit ultrasonic vocalizations of two distinct classes: “22-kHz” or “alarm” calls and “50-kHz” calls. The latter comprises brief sounds in the 30–80-kHz range, whose ethological role is not fully understood. We recorded ultrasonic vocalizations from pairs of rats freely behaving in neighboring but separated arenas. 50-kHz vocalizations in this condition were tightly linked to the locomotion of the emitter at the subsecond time scale, their rate sharply increasing and decreasing prior to the onset and offset of movement respectively. This locomotion-linked vocalization behavior showed a clear “audience effect,” as rats recorded alone displayed lower vocal production than rats in social settings for equivalent speeds of locomotion. Furthermore, calls from different categories across the 50 and 22-kHz families displayed markedly different correlations with locomotor activity. Our results show that rat vocalizations in the high ultrasonic range are social signals carrying spatial information about the emitter and highlight the possibility that they may play a role in the social coordination of spatial behaviors.
A Respiration-Coupled Rhythm in the Rat Hippocampus Independent of Theta and Slow Oscillations
(2016) Lockmann, André L. V.; Laplagne, Diego Andrés; Leão, Richardson Naves; Tort, Adriano Bretanha Lopes
During slow-wave sleep and deep anesthesia, the rat hippocampus displays a slow oscillation (SO) that follows “up-and-down” state transitions in the neocortex. There has been recent debate as to whether this local field potential (LFP) rhythm reflects internal processing or entrains with respiratory inputs. To solve this issue, here we have concomitantly recorded respiration along with hippocampal, neocortical, and olfactory bulb (OB) LFPs in rats anesthetized with urethane. During the course of anesthesia, LFPs transitioned between activity states characterized by the emergence of different oscillations. By jointly analyzing multisite LFPs and respiratory cycles, we could distinguish three types of low-frequency hippocampal oscillations: (1) SO, which coupled to neocortical up-and-down transitions; (2) theta, which phase-reversed across hippocampal layers and was largest at the fissure; and (3) a low-frequency rhythm with largest amplitude in the dentate gyrus, which coupled to respiration-entrained oscillations in OB and to respiration itself. In contrast, neither theta nor SO coupled to respiration. The hippocampal respiration-coupled rhythm and SO had frequency 1.5 Hz, whereas theta tended to be faster ( 3 Hz). Tracheotomy abolished hippocampal respiration-coupled rhythm, which was restored by rhythmic delivery of air puffs into the nasal cavity. These results solve the apparent contradictions among previous studies by demonstrating that the rat hippocampus produces multiple types of low-frequency oscillations. Because they synchronize with different brain circuits, however, we postulate that each activity pattern plays a unique role in information processing.
Rodent ultrasonic vocalizations are bound to active sniffing behavior
(2014) Sirotin, Yevgeniy B.; Costa, Martín Elias; Laplagne, Diego Andrés
During rodent active behavior, multiple orofacial sensorimotor behaviors, including sniffing and whisking, display rhythmicity in the theta range (~5–10 Hz). During specific behaviors, these rhythmic patterns interlock, such that execution of individual motor programs becomes dependent on the state of the others. Here we performed simultaneous recordings of the respiratory cycle and ultrasonic vocalization emission by adult rats and mice in social settings. We used automated analysis to examine the relationship between breathing patterns and vocalization over long time periods. Rat ultrasonic vocalizations (USVs, “50 kHz”) were emitted within stretches of active sniffing (5–10 Hz) and were largely absent during periods of passive breathing (1–4 Hz). Because ultrasound was tightly linked to the exhalation phase, the sniffing cycle segmented vocal production into discrete calls and imposed its theta rhythmicity on their timing. In turn, calls briefly prolonged exhalations, causing an immediate drop in sniffing rate. Similar results were obtained in mice. Our results show that ultrasonic vocalizations are an integral part of the rhythmic orofacial behavioral ensemble. This complex behavioral program is thus involved not only in active sensing but also in the temporal structuring of social communication signals. Many other social signals of mammals, including monkey calls and human speech, show structure in the theta range. Our work points to a mechanism for such structuring in rodent ultrasonic vocalizations.

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