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Caracterização dos acoplamentos fase-amplitude na região CA1 do hopocampo
(Universidade Federal do Rio Grande do Norte, 2011-12-02) Teixeira, Robson Scheffer; Tort, Adriano Bretanha Lopes; Ribeiro, Sidarta Tollendal Gomes; ; http://lattes.cnpq.br/0649912135067700; ; http://lattes.cnpq.br/3181888189086405; ; http://lattes.cnpq.br/8027366357732043; Araújo, Dráulio Barros de; ; http://lattes.cnpq.br/7818012155694188; Amaral, Olavo Bohrer; ; http://lattes.cnpq.br/4987439782337345
As oscilações cerebrais não são completamente independentes, mas capazes de interagir umas com as outras através de acoplamentos entre frequências (cross-frequency coupling, doravante CFC) em pelo menos quatro diferentes modalidades: amplitudeamplitude, fase-fase (coerência), fase-frequência e fase-amplitude. Evidências recentes sugerem que não somente os ritmos per se, mas também as interações entre eles estão envolvidas na execução de tarefas cognitivas, principalmente aquelas que requerem atenção seletiva, transmissão de informações e consolidação de memórias. Estudos recentes propõem que oscilações gama alto (60 150 Hz) transferem informações espaciais do córtex entorrinal medial para a região CA1 do hipocampo através do acoplamento com a fase de teta (4 12 Hz). Apesar destas descobertas, entretanto, pouco se sabe sobre as características gerais dos CFCs em diversas regiões cerebrais. Neste trabalho, registramos potenciais de campo local usando matrizes de multieletrodos implantadas no hipocampo dorsal para registro neural crônico. O acoplamento fase-amplitude foi avaliado por meio da análise de comodulogramas, uma ferramenta de CFC desenvolvida recentemente (Tort et al. 2008, Tort et al. 2010). Todas as análises de dados foram realizadas em MATLAB (MathWorks Inc). Descrevemos duas oscilações funcionalmente distintas dentro da faixa de frequência de gama, ambas acopladas ao ritmo teta durante exploração ativa e sono REM: uma oscilação com um pico de atividade em ~80 Hz e uma mais rápida centrada em ~140 Hz. As duas oscilações são diferencialmente moduladas pela fase de teta conforme a camada de CA1; o acoplamento teta-80 Hz é mais forte no stratum lacunosum-moleculare, enquanto que o acoplamento teta-140 Hz é mais forte no stratum oriens-alveus. Este perfil laminar sugere que a oscilação de 80 Hz origina-se das entradas do córtex entorrinal para as camadas profundas de CA1, e que a oscilação de 140 Hz reflete a atividade de CA1 em camadas superficiais. Ademais, nós mostramos que a oscilação de 140 Hz difere-se das oscilações ripples associadas com sharp-waves em diversos aspectos chave. Nossos resultados demonstram a existência de novas oscilações de alta frequência associadas à teta e sugerem uma redefinição das oscilações gama alto
Desvendando oscilações hipocampais através de comodulações
(2016-04-07) Teixeira, Robson Scheffer; Tort, Adriano Bretanha Lopes; Ribeiro, Sidarta Tollendal Gomes; ; http://lattes.cnpq.br/0649912135067700; ; http://lattes.cnpq.br/3181888189086405; ; http://lattes.cnpq.br/8027366357732043; Laplagne, Diego Andres; ; http://lattes.cnpq.br/0293416967746987; Maciel, Sergio Tulio Neuenschwander; ; Amaral, Olavo Bohrer; ; http://lattes.cnpq.br/4987439782337345; Durand, Pablo José Fuentealba;
Análises espectrais de registros eletrofisiológicos extracelulares têm revelado que a atividade elétrica produzida pelo cérebro é comumente organizada em padrões rítmicos, conhecidos como oscilações neuronais. Mais recentemente, descobriu-se que as oscilações neuronais de frequências distintas não são independentes, mas podem interagir entre si. Ao longo das últimas duas décadas, diversas ferramentas de análises foram desenvolvidas, amadurecidas e incorporadas de outras áreas para se estudar os chamados acoplamentos entre frequências de oscilações neuronais observadas nestes registros. Oscilações neuronais são ditas acopladas se houver uma relação de dependência entre suas características, como fase, amplitude ou frequência instantâneas. Dentre elas, o acoplamento fase-amplitude é caracterizado por um aumento da amplitude instantânea de uma banda de frequência condicionado a uma fase instantânea de uma oscilação de outra banda, enquanto que o acoplamento fase-fase do tipo n:m é caracterizado pela relação fixa entre m ciclos de uma frequência em nciclos de outra. O hipocampo é uma região cerebral envolvida na formação de memórias e navegação espacial. Assim como em outras estruturas, as redes neuronais do hipocampo produzem diversos padrões oscilatórios, que variam de acordo com os estados do ciclo sono-vigília. Entre estes padrões, classicamente destacam-se os ritmos teta (4-12 Hz) e gama (30-100 Hz), que caracterizam estados comportamentais de locomoção e sono REM. No entanto, o estudo dos padrões de acoplamento oscilatório no hipocampo tem revelado subtipos oscilatórios distintos dentro da definição tradicional da banda gama. Mais ainda, trabalhos recentes têm mostrado a existência de oscilações acopladas ao ritmo teta em frequências mais altas (>100 Hz), embora haja uma divergência na literatura atual sobre até aonde estas oscilações de altas frequências representariam atividade oscilatória genuína de redes neuronais ou se seriam derivadas de efeitos espúrios oriundos de contaminações por resquícios de potencias de ação registrados extracelularmente. A presente tese de doutorado visa contribuir para o maior entendimento dos padrões oscilatórios produzidos por redes neuronais do hipocampo, com particular foco nas relações de acoplamento entre oscilações de diferentes frequências. Através de dados próprios e compartilhados de terceiros de animais implantados cronicamente com matrizes de múltiplos eletrodos, obtivemos registros da atividade elétrica da região CA1 de ratos durante a exploração de ambientes familiares e períodos de sono. Investigamos a existência conjunta de distintos padrões oscilatórios do hipocampo em diferentes frequências através de marcadores eletrofisiológicos, anatômicos e comportamentais de cada oscilação neuronal que, quando combinados, levaram a um perfil único para cada banda de frequência. Nossos resultados mostram a existência de múltiplas bandas de frequência moduladas pelo ritmo teta hipocampal. As modulações são dotadas de diversos mecanismos separatórios, provavelmente de forma a minimizar interferências. Demonstramos ainda que padrões oscilatórios espúrios e genuínos podem co-existir numa mesma faixa de frequência, e que, ao contrário de trabalhos recentes, não há evidência para acoplamentos do tipo fase-fase n:m no hipocampo. A capacidade de uma oscilação neural interagir com outras oscilações, aparentemente independentes, levanta questionamentos naturais sobre sua significância biológica, que, apesar de diversos avanços na área, ainda permanece um mistério na sua essência.
Ritmos respiratórios no bulbo olfatório e córtex pré-frontal medial durante o comportamento do tipo ansioso
(Universidade Federal do Rio Grande do Norte, 2023-02-27) Dias, Ana Luiza Alves; Tort, Adriano Bretanha Lopes; Laplagne, Diego Andres; https://orcid.org/0000-0001-5860-1667; http://lattes.cnpq.br/0293416967746987; https://orcid.org/0000-0002-9877-7816; http://lattes.cnpq.br/3181888189086405; http://lattes.cnpq.br/3451581806806030; Barbosa, Flávio Freitas; Teixeira, Robson Scheffer
A ansiedade é caracterizada como um estado de percepção de ameaças que podem levar ao perigo. É considerada um comportamento evolutivamente adaptativo que resulta em diferentes alterações fisiológicas. A resposta emocional evocada pela ansiedade causa ativação de áreas cerebrais e coordenação temporal da neuromodulação. Nos últimos 20 anos, estudos mostraram que mudanças na atividade do hipocampo, amígdala e córtex pré-frontal (PFC) estariam relacionadas a respostas de medo e ansiedade. Acredita-se que as conexões entre essas áreas sejam coordenadas pelas oscilações teta (~ 6 - 12 Hz). No entanto, achados recentes mostraram que uma rede maior poderia estar relacionada à modulação da ansiedade, que seria orquestrada pelas projeções do bulbo olfatório (OB) para o PFC. Tanto o OB quanto o PFC exibem oscilações neuronais que se sincronizam com a fase do ciclo respiratório que são denominados ritmos respiratórios (RR) devido à sua co-variabilidade na frequência de pico com a frequência respiratória. Estes referem-se às oscilações do potencial de campo local (LFP) juntamente com a respiração e não ao processo mecânico de respiração em si. As frequências de LFP mais baixas apresentam-se como um mecanismo de comunicação de longo alcance através da sincronização de regiões corticais do cérebro durante diferentes estados comportamentais, o que poderia ser o caso da RR. Neste trabalho, buscamos entender como as mudanças no ciclo respiratório poderiam influenciar o aparecimento dessas oscilações e como elas poderiam estar relacionadas ao estado comportamental durante a ansiedade. Para isso, registramos a respiração por pressão intranasal junto com o LFP do PFC medial (cingulado, pré-límbico e medial orbital), OB e córtex parietal de 7 ratos Wistar machos enquanto eles se comportavam livremente no labirinto em cruz elevado (EPM). Descobrimos que a frequência respiratória muda dependendo do estado comportamental (ansioso vs não ansioso) e da atividade locomotora. Além disso, verificamos que mudanças no espectro de potência do LFP também dependem do estado comportamental e refletem mudanças na atividade respiratória. Por fim, observamos que RR se encontra durante estados mais ansiosos na mesma faixa de frequência de teta. Nós hipotetizamos que o teta descrito anteriormente durante estados ansiosos pode ter sido confundido com RR, e que esse ritmo pode coordenar a comunicação de longo alcance no cérebro, sendo encontrado tanto no cérebro frontal como em regiões mais distantes como o córtex parietal.
Theta-phase modulates different high-frequency oscillations in the CA1 region of the hippocampus during both waking and rapid-eye movement sleep.
(2010-09) Teixeira, Robson Scheffer; Souza, Bryan C.; Belchior, Hindiael; Ribeiro, Sidarta Tollendal Gomes; Tort, Adriano Bretanha Lopes
Recent evidence suggests that not only the brain rhythms per se, but also the interactions among them are involved in the execution of cognitive tasks, mainly those requiring selective attention, information transmission and memory consolidation. However, still little is known about the general characteristics of cross-frequency coupling (CFC) in several brain regions. In the present work, we aimed to characterize phase-amplitude CFC in the CA1 region of rats (n=9) during different stages of the sleep-wake cycle: wake (WK), slow-wave sleep (SWS), and rapid-eye movement sleep (REM). Local field potentials were recorded using multielectrode arrays implanted in the dorsal hippocampus for chronic neural recordings. Electrode positioning was verified by histological analysis of cresyl-stained brain sections. Phase-amplitude coupling was assessed by means of the comodulogram analysis, a CFC tool we have recently developed. Our results show that (1) each sleep-wake state contains characteristic patterns of phase-amplitude CFC that are robust across all animals studied. (2) The CFC patterns obtained during WK and REM are similar and characterized by theta-phase (5 – 10 Hz) modulation of multiple higher frequencies; on the other hand, comodulograms from SWS period exhibited a distinct pattern, characterized by the modulation of very fast oscillations (> 100 Hz) by delta-phase (0 – 4 Hz), consistent with the occurrence of sharp wave-ripple complexes. All these patterns were stable across electrodes and days. Interestingly, during WK and REM, our results indicate that (3) theta-phase modulation comprises two non-overlapping, circumscribed higher frequency ranges: oscillations in the high-gamma (HG, 60 – 100 Hz) frequency range and oscillations between 120 – 160 Hz, which were defined as high-frequency oscillations (HFO). Moreover, (4) theta-phase preferentially modulated more HG or HFO depending on the spatial position of the electrode, with a clear switching between one and another as a function of electrode location, which was also stable across days. Further analyses indicated that (5) electrodes exhibiting HG or HFO modulation during WK and REM can also be differentiated by other electrophysiological features, such as power spectrum, phase-relations, and SWS comodulograms. We argue that the HFO we observed, though presenting overlapping frequency range with ripple oscillations, are distinct from the latter, which only appear in periods of rest and sleep associated to sharp-wave complexes. Therefore, while characterizing the patterns of rhythmic interactions in different cognitive states, the present work also reveals novel hippocampal oscillations that could only be detected by the use of the new CFC tools. We speculate that the different amplitude-modulated bands correspond to different biophysical processes occurring in CA1: HFO would result from entorhinal synaptic inputs to CA1, and HG from CA3 inputs.

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